Avaliou-se o parasitismo de ovos de Helicoverpa zea (Boddie) (Lepidoptera: Noctuidae) por Trichogramma spp, em tres genotipos de milho (Zea mays L.); BR 205 (endosperma amarelo normal), BR 451 (endosperma branco, com alta qualidade proteica e BR 400 (endosperma amarelo e doce). Os genotipos foram semeados de duas maneiras; plantio dos tres genotipos ao mesmo tempo (1o ensaio) e plantio escalonado com intervalo de uma semana, para coincidir o florescimento, a saber; BR 205, BR 451 e BR 400. Em ambos os plantios nao houve efeito dos genotipos na infestacao de ovos de H. zea e no parasitismo desses por Trichogramma spp. (media de 8,0 no 1o e de 1,8 ovos/estilo-estigma, no 2o plantio). O parasitismo dos ovos significativamente de acordo com a cultivar, sendo de 62,4% para BR 451, 47,0% para BR 205 e 34,1% para BR 400

CIOCIOLA, A. I.

CRUZ, I.

PARON, M. J. F. O.

Repository Open Access to Scientific Information from Embrapa

     An. Soc. Entomol. Brasil 27(3) 435Setembro, 1998CONTROLE BIOLÓGICOEfeito de Genótipos de Milho no Parasitismo por Trichogramma spp.em Ovos de Helicoverpa zea (Boddie)MARIA J. F. O. PARON1 , IVAN CRUZ1 E AMÉRICO I. CIOCIOLA21EMBRAPA/CNPMS, Caixa postal 151, 35701-970, Sete Lagoas, MG.2Universidade Federal de Lavras,  Departamento de Fitossanidade,37200-000, Lavras, MG.An. Soc. Entomol. Brasil 27(3): 435-441 (1998)Effect of Maize Genotypes in the Parasitism by Trichogramma spp. on Eggsof Helicoverpa zea (Boddie)ABSTRACT - This research was conducted to evaluate Helicoverpa zea (Boddie)(Lepidoptera: Noctuidae) egg parasitization by Trichogramma spp. on threedifferent maize (Zea mays L.) genotypes: BR 205 (normal yellow endosperm),BR 451 (white endosperm, high quality protein maize) and BR 400 (sweet yel-low endosperm). The genotypes were planted in two ways: all genotypes plantedin the same day (1st trial), and with one week interval to equalize the floweringperiod: first the BR 205, followed by BR 451 and BR 400. On both trials therewas no effect of maize genotypes on H. zea egg infestation or parasitism byTrichogramma spp. (average of 8.0 in the 1st and 1.8 eggs/ear in the 2nd trial).However, the parasitism varied significantly among cultivars, being 62.4% inBR 451, 47.0% in BR 205 and 34.1 in BR 400.KEY WORDS: Insecta, biological control, corn earworm, egg parasitoid.RESUMO - Avaliou-se o parasitismo de ovos de Helicoverpa zea (Boddie)(Lepidoptera: Noctuidae) por Trichogramma spp., em três genótipos de milho(Zea mays L.): BR 205 (endosperma amarelo normal), BR 451 (endospermabranco, com alta qualidade protéica e BR 400 (endosperma amarelo e doce). Osgenótipos foram semeados de duas maneiras: plantio dos três genótipos ao mesmotempo (1o ensaio) e plantio escalonado com intervalo de uma semana, paracoincidir o florescimento, a saber: BR 205, BR 451 e BR 400. Em ambos osplantios não houve efeito dos genótipos na infestação de ovos de H. zea e noparasitismo desses por Trichogramma spp. (média de 8,0 no 1o e de 1,8 ovos/estilo-estigma, no 2o plantio). O parasitismo dos ovos variou significativamentede acordo com a cultivar, sendo de 62,4% para BR 451, 47,0% para BR 205 e34,1% para BR 400.PALAVRAS-CHAVE: Insecta, controle biológico, lagarta-da-espiga,parasitóide de ovos.436Helicoverpa zea (Boddie) (Lepidoptera:Noctuidae) constitui-se na principal praga demilho (Zea mays L.) doce na América doNorte e, no Brasil, muitas vezes atinge 100%das espigas (Carvalho 1987). No caso domilho para consumo “in natura”, a injúriacausada pela lagarta compromete acomercialização da espiga (Cruz et al. 1987).Seu controle através de pulverizações deinseticidas não é eficiente, porque a lagartarecém-eclodida penetra nos estilo-estigmas,em direção à ponta da espiga, ficandoprotegida (Neil & Specht 1990).Os parasitóides como Trichogramma sãoadequados para o controle biológico poisdesenvolvem-se exclusivamente nos ovos dapraga. Trichogramma pretiosum Riley (Sá1991, Tironi 1992) e T. atopovirilia Oatman& Platner (Resende 1992) têm sido relatadosatacando ovos de H. zea. Liberações de T.pretiosum controlam eficientemente H. zea emcampos de milho doce (Neil & Specht 1990).Padrões de parasitismo encontrados emcampo podem facilitar a previsão de eficiênciaem liberações inundativas (Fitt 1989). Oobjetivo deste trabalho foi avaliar a influênciade diferentes genótipos de milho noparasitismo natural de ovos de H. zea porTrichogramma spp..Material e MétodosA distribuição dos ovos de H. zea foiestudada através de levantamentos popu-lacionais em estilo-estigmas de três cvs. demilho: BR 205 (estilo-estigmas semprevermelhos, grãos de endosperma amarelo,bom empalhamento e resistente ao acama-mento), BR 451 (estilo-estigmas pilosos decor verde ou vermelha, grãos de endospermabranco de alto valor protéico, bom empalha-mento e resistente ao acamamento) e BR 400(estilo-estigmas pouco pilosos, de cor verde,endosperma amarelo, com o gene sugary 1,conferindo altos teores de açúcares simples ebaixo teor de amido, palhas frouxas, em menorquantidade e com baixa resistência ao aca-mamento).Os estudos foram conduzidos na EmbrapaMilho e Sorgo, Sete Lagoas, MG. Cadaunidade experimental (parcela) constituiu-sede 80 plantas, cultivadas em uma área de 16m2. Foi utilizado o delineamento de blocosao acaso, com seis repetições. Foramconduzidos dois experimentos. No 1o, foramrealizados três plantios quinzenais: 9/8/1994(1ª época), 29/8/1994 (2ª época) e 16/9/1994(3ª época), sendo semeados os três genótiposde milho concomitantemente. No 2o, o plantiofoi escalonado (4ª época), visando coincidira época de florescimento dos genótipos, BR205 (16/11/1994), BR 451 (23/11/94) e BR400 (28/11/94). A retirada de amostras teveinício com as primeiras aparições dos estilo-estigmas (a partir do 70º dia após o plantio,para o milho BR 400, 72º dia para o BR 451e 79º dia para o BR 205). No plantioescalonado, com o florescimento uniforme emtodos os genótipos, a retirada de amostras foifeita simultaneamente.O ovos de H. zea foram amostrados umavez por semana, em 25 “bonecas” por parcela,coletadas aleatoriamente, e no máximo 10bonecas/dia/parcela. Cada “boneca” consistiude estilo-estigmas com mínimo de secamento,mais a palha circundante a 5 cm abaixo daponta da espiga e foi acondicionadaindividualmente em sacos de plástico. Nolaboratório, todos os ovos de H. zeaencontrados foram transferidos para célulasindividuais de microplacas tampadas com fitaadesiva transparente. As placas forammantidas a 25ºC e, através de observaçõesdiárias, foram anotados: número de ovos totaise ovos inviáveis (ovos em que não houveeclosão de lagartas mas mantiveram-sebrancos) de H. zea, número de ovosparasitados viáveis (ovos escurecidos, comemergência de um ou mais parasitóides),número de ovos parasitados inviáveis  (ovosescurecidos sem emergência de parasitóide),número de parasitóides emergidos por ovo enúmero de espigas amostradas.Os dados foram submetidos à análise devariância, em que os efeitos (fatores)principais foram época de plantio e genótipode planta. A flutuação de ovos de H. zea eseu parasitismo pelas espécies deParon  et al.     An. Soc. Entomol. Brasil 27(3) 437Setembro, 1998Trichogramma foram comparados grafica-mente com os dados meteorológicos erelacionados com a fenologia da planta dosdiferentes genótipos de milho.Resultados e DiscussãoNão houve diferença significativa nainfestação de H. zea (ovos/estilo-estigma eovos totais) e parasitismo de ovos porTrichogramma spp. nas cultivares estudadas,nas três épocas de plantio (Tabela 1). Na 1amodalidade de plantio (plantio simultâneo),as amostragens de estilo-estigmas foramintensificadas conforme a abundância dee, por último, na BR 205. Entretanto isso nãoocorreu. A freqüência de estilo-estigmasportadores de ovos (Tabela 1) em todas ascultivares foi sempre menor na 3a época deamostragem. Ajustando-se os dados médiosdas três cultivares avaliadas, obteve-se umaresposta quadrática entre as épocas estudadase a quantidade de ovos observados por espiga,com tendência de menores valores na 3a época(Fig. 1). Entretanto, a percentagem deparasitismo foi linear e positivamenterelacionada com a época de amostragem (Fig.2), ou seja, o parasitismo aumentou com adiminuição do número de ovos encontrado nosestilo-estigmas.Tabela 1. Número médio (± EP) de ovos de Helicoverpa  zea e freqüência de ocorrênciaverificada nos estilo-estigmas de três cultivares de milho e percentagem média de parasitismodos ovos por Trichogramma spp., em três épocas de plantio. Sete Lagoas, MG.Época de plantio Genótipo Ovos/estilo-estigma1 Parasitismo (%)1 Freqüência (%)11ª época BR 205 10,6 ± 2,4 46,3 ± 5,0 99,3(09/08/94) BR 451 12,0 ± 2,4 58,0 ± 7,9 97,4BR 400 9,1 ± 1,8 56,3 ± 4,3 98,72ª época BR 205 10,2 ± 1,3 60,4 ± 2,7 96,0(29/08/94) BR 451 9,1 ± 1,9 59,2 ± 3,8 97,3BR 400 10,1 ± 1,1 61,3 ± 5,3 89,33ª época BR 205 3,0 ± 0,5 64,5 ± 2,4 56,7(16/09/94) BR 451 4,6 ± 0,8 62,3 ± 3,1 68,0BR 400 3,8 ± 0,9 71,1 ± 5,0 73,31Médias não significativas pela análise de variância.florescimento de cada cultivar. Dessa forma,a BR 400 foi a 1a a ser amostrada e, como seupico de florescimento se deu no 75º dia apóso plantio (23/10), a maior parte das espigasfoi amostrada nessa data. Já na BR 451, estepico se deu ao 79º dia (27/10), e na BR 205,ao 94º dia (10/11). Nota-se, portanto, que adiferença de florescimentos poderia terpropiciado sítios de postura mais adequados,primeiramente na BR 400, depois na BR 451As condições climáticas variaram duranteas épocas de amostragem. As temperaturasmínimas do ar nunca estiveram abaixo de16,5ºC e as máximas, nunca acima de 35,6ºC;as precipitações pluviométricas acumularam,em novembro/94, 145 mm, distribuídas em10 dias; em dezembro, houve 313 mm em15dias, e, em janeiro/95, 95 mm em sete dias.Fatores abióticos, como as chuvas intensasnesse período, podem ter afetado a população438dos insetos no campo. A curva de parasitismoteve um comportamento inverso: com adiminuição dos ovos disponíveis, houve umincremento na taxa de parasitismo. A 1a épocateve alta infestação e o parasitismo foi maisbaixo que na 2a e 3a épocas. Isolando-se oefeito das chuvas, é possível dizer que, com aqueda do número médio de ovos/espiga,Figura 1. Relação entre época de amostragem e incidência de ovos de Helicoverpa zea emestilo-estigmas de milho. Média de três genótipos por época de amostragem. Sete Lagoas,MG.Figura 2. Relação entre época de amostragem e incidência de parasitismo de ovos deHelicoverpa zea em estilo-estigmas de milho. Média de três genótipos por época de amostragem.Sete Lagoas, MG.Paron  et al.     An. Soc. Entomol. Brasil 27(3) 439Setembro, 1998houve um diminuição na densidade de ovosda praga e a população natural deTrichogramma spp. presente nos campos demilho teve maiores chances de controlá-la,através de um parasitismo mais eficiente.Portanto, houve incremento de parasitismocom o decréscimo da  densidade de ovos nocampo (parasitismo inversamente dependenteda densidade). Este resultado é concordantecom o obtido por Li & Henderson (1993).No 2o experimento, com o plantioescalonado, foram encontradas taxas menoresde ovos da praga em todas as cultivares. Apresença do predador Doru luteipes (Scudder)e as chuvas intensas no mês de dezembro/94(313 mm) e na 1a quinzena de janeiro/95 (46,4mm) são fatos que podem explicar a flutuaçãoda população de ovos da praga nesse período.A percentagem de parasitismo porTrichogramma spp. variou de 34,1% (BR400) a 62,4% (BR 451) (Tabela 2); em média,foi maior no genótipo BR 451 que no genótipoBR 400, apesar de não diferirsignificativamente da BR 205. Neste caso,de quatro a 60%.O maior parasitismo ocorreu na cultivarBR 451, que, além do conjunto decaracterísticas morfológicas das plantas(estilo-estigmas verdes e vermelhos, plantasmais altas) e do microhabitat formado nasparcelas (no espaçamento utilizado, o vigoralcançado pelas plantas permitiu fechamentodas linhas de plantio), apresentou a menordensidade de ovos/estilo-estigma. As espéciesde Trichogramma têm demonstradopreferência por certos tipos de habitats. Flan-ders (1937), por exemplo, notou que enquantoTrichogramma evanescens Westwoodpreferiu um habitat de campo, T.embryophagum (Hartig) foi maisfreqüentemente encontrado em habitatarbóreo e T. semblidis (Aurivillius) preferiuum habitat arbustivo. No presente estudo, omicrohabitat proporcionado pelas plantas dogenótipo BR 205 (fechamento das linhas deplantio, com plantas altas), foi semelhante aodo genótipo BR 451. Não houve, portanto,diferença significativa na taxa de parasitismoTabela 2. Número de ovos (± EP) de Helicoverpa zea e freqüência de ocorrência nosestilo-estigmas de três cultivares de milho, com coincidência de florescimento em função daépoca de plantio e percentagem média de parasitismo dos ovos por Trichogramma spp. SeteLagoas, MG.Data do Plantio Genótipo Ovos/estilo-estigma1 Parasitismo (%)1 Freqüência (%)116/11/94 BR 205 2,0 ± 0,1 a 47,0 ± 2,2 ab 68,023/11/94 BR 451 1,6 ± 0,2 a 62,4 ± 1,0 a 62,028/11/94 BR 400 1,8 ± 0,1 a 34,1 ± 4,0 b 59,01Médias seguidas de mesma letra, na coluna, não diferem entre si pelo teste de Tukey (P ≤0,05).pode ter havido interferência da cultivar naemanação de voláteis mais atraentes aosparasitóides. Níveis de infestação menoresforam encontrados por Sá & Parra (1994), emcampos de milho dentado C 555, em SantoAntônio da Posse (SP), em janeiro de 1990.Os autores obtiveram, naquela época do ano,taxas de parasitismo por T. pretiosum variando(Tabela 2). Já nas parcelas do genótipo BR400, houve nítida diferença no microhabitatformado. A baixa altura, bem como o baixovigor das plantas, proporcionaramdesuniformidade nas parcelas. Essemicrohabitat, juntamente com característicasmorfológicas próprias do genótipo, podem terexercido menor atratividade aos parasitóides440em comparação ao ambiente formado nasparcelas dos genótipos BR 451 e BR 205. Atendência de taxa de parasitismo maiorocorrer nas plantas com menor densidade deovos não foi a mesma encontrada pela maioriados autores que trabalharam com liberaçõesde Trichogramma spp. para controle de H.zea, pois relatam a baixa eficiência doparasitóide quando as densidades de adultose ovos são baixas (Lewis et al. 1985, Neil &Specht 1990). É possível que a densidadepopulacional dos parasitóides nativosestivesse alta para propiciar um controleeficiente mesmo nas parcelas com menordensidade de ovos do hospedeiro.Estudos com diferentes densidades noparasitismo de ovos de H. zea porTrichogramma, em soja [Glycine max (L.)Morril] (Morrison et al. 1980), indicaram queo parasistismo foi inversamente corre-lacionado com o aumento da densidade deovos por folha. Essa resposta inesperada foiatribuída, ao menos em parte, a umdecréscimo das fêmeas de Trichogramma spp.para busca e oviposição. Por outro lado, aose explorar os estilo-estigmas que contenhamuma alta densidade de ovos, a taxa deencontros com ovos parasitados podeaumentar, causando o abandono precoce deovos pelo parasitóide, antes que oshospedeiros disponíveis sejam parasitados.No trabalho, as populações de parasitóides nocampo não foram determinadas. Portanto,qualquer especulação em torno de possíveisrespostas ao aumento da densidade dohospedeiro é infundada, pois é um parâmetrorelativo e depende da população doparasitóide e população de mariposas em fasereprodutiva (além dos fatores de mortalidadebióticos e abióticos de ambas espécies).Está claro que há diferença nocomportamento de Trichogramma spp.nativo, em função da localização dos ovossobre diferentes plantas hospedeiras. Essasdiferenças podem ser devido a característicasmorfológicas, físicas e químicas de cadacultivar. Lopes (1988) e Botelho et al. (1995a)verificaram diferenças significativas napercentagem de parasitismo de ovos deDiatraea saccharalis (F.) por T. galloi Zucchi,em função de variedades de cana-de-açúcar.Essa taxa de parasitismo pode inclusive serafetada pelas características das cultivares,como a arquitetura foliar e a altura (Botelhoet al. 1995b). Assim, estudos visando aocontrole de H. zea em milho através deTrichogramma spp. devem considerar acultivar na qual os parasitóides serãoliberados, uma vez que o comportamento doparasitóide pode ser diferente em cada plantahospedeira. Deve ser salientado que, demaneira geral, a taxa de parasitismo foielevada (34,1 a 71,1%), indicando queliberações complementares de Trichogrammapodem ser eficientes para o controle biológicode H. zea em milho.Literatura CitadaBotelho, P.S.M., J.R.P. Parra, E.A.Magrini, M.L. Haddad & L.C.L.Resende. 1995a. Parasitismo de ovos deDiatraea saccharalis (Fabr., 1794) (Lep.;Pyralidae) por Trichogramma galloiZucchi, 1988 (Hym.; Trichogramma-tidae) em duas variedades de cana-de-açúcar conduzidas em dois espaçamentosde plantio. Rev. Bras. Entomol. 39: 591-595.Botelho, P.S.M., J.R.P. Parra, E.A.Magrini, M.L. Haddad & L.C.L.Resende. 1995b. Parasitismo de ovos deDiatraea saccharalis (Fabr.) porTrichogramma galloi Zucchi, emdiferentes variedades de cana-de-açúcar.An. Soc. Entomol. Brasil 24: 141-145.Carvalho, R.P.L. 1987. Pragas do milho,p.635-712. In  E. Paterniani. (ed.),Melhoramento e produção do milho.Campinas, Fundação Cargill. 750p.Cruz, I., J.M. Waquil, J.P. Santos, P.A.Viana & L.O. Salgado. 1987. Pragas dacultura do milho em condições de campo.Métodos de controle e manuseio dedefensivos. EMBRAPA-CNPMS, Circ.Paron  et al.     An. Soc. Entomol. Brasil 27(3) 441Setembro, 1998Téc. 10, 70p.Fitt, G.P. 1989. The ecology of Heliothisspecies in relation to agroecossystems.Annu. Rev. Entomol. 34: 17-52.Flanders, S.E. 1937. Habitat selection byTrichogramma. Ann. Entomol. Soc. Am.30: 208-210.Lewis, W.J., H.R. Gross Jr & D.A.Nordlund. 1985. Behavioral manipu-lation of Trichogramma (Hymenoptera:Trichogrammatidae). Southwest. Ento-mol. 8: 49-55.Li, S.Y. & D.E. Henderson. 1993. Responseof Trichogramma sp. nr. sibericum(Hymenoptera: Trichogrammatidae) toage and density of its natural hosts, theeggs of Rhopobota naevana(Lepidoptera: Tortricidade). J. Entomol.Soc. Brit. Columbia. 90: 18-24.Lopes, J.R.S. 1988. Estudos bioetológicos deTrichogramma galloi Zucchi, 1988(Hym., Trichogrammatidae) para ocontrole de Diatraea saccharalis (Fabr.,1794) (Lep.: Pyralidae). Tese demestrado, ESALQ/USP, Piracicaba,141p.Morrison, G., E.J. Lewis & D.A. Nordlund.1980. Spatial differences in Heliothis zeaegg density and the intensity of parasitismby Trichogramma spp: an experimentalanalysis. Environ. Entomol. 9: 79-85.Neil, K.A. & H.B. Specht. 1990. Fieldreleases of Trichogramma prestiosumRiley (Hymenoptera: Trichogrammati-dae) for supression of corn earworm,Heliothis zea (Boddie) (Lepidoptera:Noctuidae), egg populations on sweetcorn in Nova Scotia. Can. Entomol. 122:1259-1266.Resende, D.L.M.C. 1992. Aspectosbiológicos e parasitismo de Tricho-gramma atopovirilia Oatman & Platner,1983 (Hym: Trichogrammatidae), emovos de Helicoverpa zea (Boddie, 1859)(Lep: Noctuidae). Tese de mestrado,ESAL, Lavras, 68p.Sá, L.A.N. 1991. Bioecologia deTrichogramma pretiosum Riley, 1879,visando avaliar o seu potencial para ocontrole de Spodoptera frugiperda(Smith, 1797) e Helicoverpa zea (Boddie,1850) em milho. Tese de doutorado,ESALQ/USP, Piracicaba, 170p.Sá, L.A.N. & J.R.P. Parra. 1994. Naturalparasitism of Spodoptera frugiperda andHelicoverpa zea (Lepidoptera:Noctuidae) eggs in corn by Tricho-gramma pretiosum (Hymenoptera:Trichogrammatidae) in Brazil. Fla.Entomol. 77: 185-188.Tironi, P. 1992. Aspectos bioecológicos deTrichogramma pretiosum Riely, 1879 eTrichogramma atopovirilia Oatman,Platner, 1983 (Hym.: Trichogramma-tidae), como agentes de controlebiológico de Helicoverpa zea (Boddie,1850) (Lep.: Noctuidae) em milho. Tesede mestrado, ESAL, Lavras, 74p.Recebido em 22/10/97. Aceito em 09/06/98.

Efeito de genótipos de milho no parasitismo por Trichogramma spp. em ovos de Helicoverpa zea (Boddie).

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