On a analysé sur des variétés aquatiques et pluviales de riz (Oryza sativa L.) l'effet complémentaire de différentes sources d'azote (nitro-ammoniacale, nitrique et ammoniacale), de la carence en azote et de l'acidité (pH 4,0) sur le développement d'aérenchymes dans les racines. En solution aérée, les variétés aquatiques n'ont pas plus d'aérenchymes que les variétés pluviales; néanmoins, le bon développement du cortex racinaire leur permet une meilleure adaptation en cas d'inondation. La formation des lacunes de la variété pluviale est provoquée par l'absence de nitrate; elle est aussi stimulée par la forte acidité. La variété aquatique développe moins d'aérenchymes que la variété pluviale en cas de carence en azote et en cas de forte acidité. On propose une hypothèse selon laquelle l'acidification du cytoplasme, plus faible chez les variétés aquatiques que chez les variétés pluviales, pourrait être la cause directe du développement d'aérenchyme

Couchat, P.

Puard, M.

Zhang, Bao Guy

Horizon / Pleins textes

23 
Effet de l’acidité et des types d’azote 
sur la formation d’aérenchymes 
chez le riz 
B.G. ZHANG, P. COUCHAT, M. PUARD (1) 
a. 
RÉSUMÉ - Nous avons analysé sur des variétés aquatiques et 
pluviales de riz (Oryza sativa L.) l’effet complémentaire de 
différentes sources d’azote (nitro-ammoniacale, nitrique et 
ammoniacale), de la carence en azote et de l’acidité (pH 4,O) 
sur le développement d’aérenchymes dans les racines. Les 
expériences ont été réalisées sur des plants de 30 jours en 
culture hydroponique. Aprì% un traitement de dix jours, on 
analyse le développement d’aérenchymes des nouvelles 
racines. En solution aérée, les variétés aquatiques n’ont pas 
plus d’aérenchymes que les variétés pluviales ; néanmoins, le 
bon développement du 
meilleure adaptation en‘ 
lacunes de la variété pluviale’est provoquée par l’absence 
nitrate ; elle est aussi stimulée par la forte acidité. La vari6t6 
aquatique développe moins d’aérenchymes que 
pluviale en cas de carence en azote et en cas de 
Nous proposons une hypothbse selon laquelle l’acidification 
. 
x racinaire leur perm 
inondation. La fÖrmati 
Mots clés : Oryza sativa L 
cytoplasmique, hypoxie, esp 
Les aérenchymes, espaces aérifères, facilitent le transfert 
d’oxygène de la partie aérienne vers les racines (HOOK, 
1984). En cas d’inondation prolongée, l’oxygène transféré ne 
sert pas seulement à la respiration racinaire. I1 assure aussi le 
maintien de l’oxydation de la rhizosphère et évite ainsi 
l’intoxication par certaines substances réduites (ARMSTRONG, 
1979). La relation entre la tolérance à l’inondation et le 
développement d’aérenchymes est assez complexe : les 
aérenchymes, fréquents chez les hydrophytes, peuvent 
également se développer chez les plantes non hydrophytes 
(SMIRNOFF et CRAWFORD, 1983). Si l’inondation augmente 
généralement le développement d’aérenchymes, SMVIIRNOFF et 
CRAWFORD (1983) ont montré sur plusieurs espèces qu’il 
(1) Equipe associée CEA-IRAT-ORSTOM, département de physiologie 
végétale et écosystkmes, CE de Cadarache, 13108 Saint-Paul-lez-Durance 
Cedex 1, France. 
existait des exceptions. Hormis l’inondation, d’autres 
contraintes peuvent influencer le  développement 
d’aérenchymes : l’acidité (PUARD et al., 1989), la nutrition 
minérale, mais plus particulièrement la nutrition azotée 
(KONINGS et VERSCHUREN, 1980 ; SMIRNOFF et CRAWFORD, 
1983 ; DREW et aL, 1989). 
Dans le  cadre d’une étude sur  l’adaptation du riz à 
l’inondation et le rôle de la nutrition azotée, nous avons 
voulu vérifier que le développement d’aérenchymes pouvait 
être différent suivant l’origine - pluviale ou aquatique - 
des variétés de riz, l’acidité et la source d’azote. 
Culture des plantes et traitements 
Nous avons analysé deux variétés de riz (O. sativa L.), 
Teksichut, de culture aquatique, et Moroberekan, de culture 
pluviale. Dans le traitement avec carence en  azote,  
deux variétés sont ajoutées : IAC, de culture pluviale, et 
Rojofotsy, de culture aquatique. Le semis et la culture 
des plantes ont été décrits en détail dans un précédent article 
(ZHANG et al., 1990). Après désinfection dans de l’eau de 
Javel ( l / l O ) ,  les graines sont semées en pots sur sable 
grossier, puis cultivées dans un phytotron dont l’éclairement 
est de 400 p o l  m-2 s-1. La photopériode est de 11 heures 
30. La température est stabilisée à 30 “C le jour et 25 “C la 
nuit, l’humidité relative à 60 9% le jour et 80 % la nuit. Les 
nlantes sont arrosées régulièrement avec une solution de type 
Hoagland adaptée à la culture de riz. Au 30ejour de culture, 
les plantes sont transférées dans des colonnes contenant cinq 
litres de solution nutritive. Les solutions sont barbotées soit 
par l’air, pour le témoin, soit par l’azote, pour les traitements. 
En fonction de la source d’azote utilisée, on définit quatre 
types de solution : NO; et NH:, NO; seul, NH; seul, sans 
azote. Les concentrations des Cléments majeurs de chaque 
type de solution sont rassemblées sous forme de tableau. Les 
concentrations en oligo-déments, exprimées en micromoles 
par litre, sont de 2’91 Mn, 0,06 Mo, 0,63 Cu, 2,46 ZR, 7’41 €4 
et 20,6 Fe. Le pH de la solution nutritive est ajusté 2 4,O pour 
le traitement acide et à 5 5  pour les autres traitements. _I ’“7 - 
L‘AGRONOMIE TROPICALE 1992,46 - 1 ORROM Fonds Docurnen€a!re 
24 B.G. Zhang et al. 
Concentrations des déments majeurs des solutions utilisées, exprimées en millimoles par litre. 
Type de solution NH; NO; Pi K+ Cai Mgi SO$- CI- Na+ 
NO; et NH+4 0,88 6,27 1,76 4,24 2,34 0,88 1,32 0,14 0,14 
NO; seul O 7,15 1,76 4,24 2,78 0,88 0,88 0,14 0,14 
NH; seul 7,15 O 1,76 3,52 2,34 0,88 4,24 4,81 0,14 
Sans azote O O 1,76 4,40 2,34 0,88 1,32 4,81 0,14 
Anatomie racinaire 
Après dix jours de traitement, cinq des plus longues racines 
adventives formées pendant cette période sont prélevées pour 
en observer l’anatomie. Des segments de 1 à 2 cm sont pris à 
mi-longueur pour analyser le développement d’aérenchymes. 
Des segments sont prélevés à 1-2 cm de l’apex pour analyser 
le rapport entre le cortex et la stèle. Les échantillons sont 
inclus dans une résine, puis fixés dans l’azote liquide. Ils sont 
ensuite surfacés au microtome à - 25 “C et lyophilisés à 
- 60 “C pendant 48 heures avant d’être métallisés à l’or- 
palladium. Les observations ont été réalisées à l’aide d’un 
microscope électronique à balayage. 
Résultats et discussion * 
Anatomie racinaird, adaptation 
à l’inondation et acidité 
, 
En solution aérée, près de j’apex racinaire, aucune tariété ne 
présente d’aérenchymk dans le cortex.  Les variétés 
aquatiques (figure 1, b, U) ont un cortex plus développé 
par rapport au cylindre Central que les variétés pluviales 
(figure 1, a, c). Cette observation confirme le résultat obtenu 
par TERASHIMA et al. (1987). Etant donné que les espaces 
intercellulaires sont plus grands dans le  cortex que dans 
d’autres parties de la racine (ZHANG et al., 1990), et que le 
rapport cortex/stèle augmente en cas d’hypoxie (EL-AISHY, 
1979), on peut supposer que l’oxygène ne passe pas toujours 
par l’aérenchyme. Le cortex développé des variétés aqua- 
tiques est à l’origine de leur adaptation à l’inondation. 
A mi-longueur des racines, les espaces lacuneux de la variété 
pluviale sont plus développés (figure 1, e) que c‘eux de la 
variété aquatique (figure i,f). 
L’hypoxie stimule ICgèrement le  développement 
d’aérenchymes chez la variété aquatique (figure 2). 
Une forte acidité (pH 4,O) provoque une très importante 
formation d’aérenchymes sous hypoxie (figure 3) chez la 
variété pluviale ; chez la variété aquatique, la formation 
d’aérenchymes est pratiquement identique à pH 4’0 et 
pH 5,s (résultats non présentés). 
Le transfert d’oxygène n’est pas proportionnel aux espaces 
lacuneux, donc le développement excessif de l’aérenchyme 
peut ètre un processus destructif, car  il présente l’in- 
convénient de réduire la résistance mécanique de la racine 
(PUARD et al., 1989). 
Effet de la carence en azote 
sur I’aérenchyme 
Dans la solution nitro-ammoniacale, la principale source 
d’azote est NO;. La carence en azote provoque une forma- 
tion excessive d’aérenchymes chez les variétés pluviales 
(figure 4, a, c). La présence des nitrates seuls suffit à inhiber 
le  développement d’aérenchymes (figure 5 ,  a ,  b).  A 
contraria, la présence d’ammonium n’entraîne pas pareille 
inhibition (figure 6, a ,  b), ce qui semble indiquer que 
le  développement d’aérenchymes est  l ié à l’absence 
d’absorption et d’assimilation des nitrates. 
Hypoxie, acidification cytoplasmique 
et développement d’a6renchymes 
L’effet de l’hypoxie sur l’acidification du cytoplasme est 
schématisé dans la figure 7. En cas d’hypoxie, les racines de 
riz accumulent l’acide lactique (MENEGUS et al., 1988), qui 
acidifie le cytoplasme (ROBERTS, 1988). La principale issue 
des protons formés dans le cytoplasme est l’excrétion dans 
le milieu extérieur, laquelle dépend d e  1’H+-ATPase 
plasmalemmique (SCHALLER et SUSSMAN, 1988). La vacuole 
est aussi une faible réserve de H+, car le pH de la vacuole est 
toujours plus bas que celui du cytoplasme ; le gradient de pH 
cytoplasmique/vacuolaire est créé et maintenu par l’activité 
de 1’H+-ATPase tonoplastique (ROBERTS, 1988). L‘hypoxie 
inhibe le fonctionnement des pompes àprotons (KARLSSON et 
SCHWARTZ, 1988),  ce  qui entraîne une diminution de  
l’excrétion des protons dans le milieu extérieur ainsi qu’un 
flux net de protons de la vacuole vers le cytoplasme, d’où une 
acidification du cytoplasme. 
Le processus de dégradation accéléré par un faible pH 
cytoplasmique (ROBERTS, 1988) pourrait causer la lyse des 
cellules et la formation d’aérenchymes. Ce raisonnement est 
étayé par le fait qu’une forte acidité stimule la formation 
d’aérenchymes (PUARD et al., 1989), comme l’illustre la 
figure 3.  L‘inhibition de la formation d’aérenchymes par 
les nitrates pourrait être due au fait que l’assimilation des 
nitrates consomme des protons et diminue l’acidification 
du  cytoplasme (ROBERTS et al., 1985). Par opposition, 
lorsque l’ammonium est l a  seule source d’azote, l e  
développement d’aérenchymes est stimulé (figure 5 ,  a, b) par 
l’assimilation d’ammonium qui produit des protons. 
< 
Acidité, azote et aérenchymes chez le riz 
Variétés pluviales : IAC (a), Mo 
tigure 2. Coupe transversale à mi-longueur 
des racines adventives d’une variété aquatique 
en culture hydroponique avec 0,88 mmol 1-1 
de NH: et 6,27!mmoI I-1 de NOZ. 
Figure 3. Coupe transversale à mi-longueur des racines 
adventives d’une variété pluviale en culture hydroponique 
La solution nutritive est barbotée par l’azote, 
avec 0,88 mmol 1-l de NH; et 6,27 mmol 1-1 de NO;. , 
4 .  
La solhon nutritive est barboté; par l’azote, 
le pH est ajusté à 5 5  
Selon les résultats obtenus chez le tournesol et chez le maïs 
(CAMPBELL et DREW, 1983), I’éthylène est considéré comme 
la cause de la formation d’aérenchymes. Or, il a été montré 
chez le  r iz  que I’éthylène n’avait aucun effet sur le 
développement d’aérenchymes (JACKSON et al., 1985). La 
déficience en azote, qui provoque la formation d’aéren- 
chymes, n’augmente pas la production de I’éthylène (DREW 
et al., 1989). En revanche, I’acidification cytoplasmique 
le pH est ajusté à 4,O: 
pourrait être la cause directe du développement d’aéren- 
chymes en cas d’hypoxie et de carence en azote. 
Diff6rence de I’acidification 
cytoplasmique entre variétés 
De même que pour les espèces marécageuses (SMITH et Ap 
REES, 1979), chez le  riz, les principaux produits de la 
25 
I 
26 B.G. Zhang ef a/. 
- : 200 pm 
Figure 4. Coupes transversales à mi-longueur des racines adventives en culture hydroponique 
carencée en azote. La solution nutritive est barbotée par l’azote, le pH est ajusté à 5 5  
Variétés pluviales : IAC (a), Moroberekan (c) ; variétés aquatiques : Rojofotsy (b), Teksichut (d). 
‘igure 5. Coupes transversales à mi-longueur 
des racines adventives en culture hydroponique 
avec 7,15 mmol l-1 de NO; . 
La solution nutritive est barbotée par l’azote, 
le pH est ajusté à 53. 
Variété pluviale : Moroberekan (a) ; 
variété aquatique : Teksichut (b). 
fermentation sont l’éthanol (PEDRAZZINI ET MCKEE, 1984), 
l’alanine, le succinate et l’acide lactique (MENEGUS et al., 
1988). L’accumulation de l’acide lactique produit plus de 
protons par mole d’ATP fourni que l‘accumulation des trois 
autres substances (ROBERTS, 1988). Dans les racines de maïs 
I Figure 6. Coupes transversales a mi-longueur 
des racines adventives en culture hydroponique 
avec 7,15 mmol 1-1 de NH:. 
La solution nlutritive est barbotée par l‘azote, 
le pH est ajusté à 53. 
Variété pluviale : Moroberekan (a) ; 
variété aquatique : Teksichut (b). 
mutant, une forte fermentation lactique augmente l’aci- I 
dification cytoplasmique en cas d’hypoxie (ROBERTS, 1988). 
Contrairement au blé, le riz accumule moins d’acide lac- 
tique et plus de succinate, etl’acidification cytoplasmique est 
moins grande (MENEGUS et al., 1988). Donc, la réduction de 
i 
J 
Hypoxie 
Acidité, azote et aérenchymes chez le riz 27 
Fermentation 
de l’acide lactique 
Inhibition 
de la phosphorylation 
ox ydative 
Diminution 
de la production d’ATP 
/* 
z 
‘2 ..”i *%% 
B 
Inhibition Inhibition 
de H+-ATPase de H+-ATPase 
tonoplastique plasmalemmique 
Production 
des protons 
Flux net des protons 
vers le cytoplasme 
Inhibition de l’excrétion 
(dans le milieu) 
de la vacuole des protons 
Acidification 
du cytoplasme . 
Figure 7. Influence de I’hypoxie s u r  le pH cytoplasmique 
(d’après ROBERTS, 1988, modifié). 
l’acidification du cytoplasme consiste à remplacer autant que 
possible la fermentation lactique par d’autres voies 
respiratoires. 
On peut avancer l’hypothèse d’une fermentation lactique 
plus forte chez les variétés pluviales que chez les variétés 
aquatiques. Cela expliquerait le fait que le développement 
d’aérenchymes soit peu influencé par la déficience en azote 
chez les variétés aquatiques. 
Reçu le 21 sepfembre 1990. 
Accepté le 22 mars 1991. 
I 
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28 B.G. Zhang et al. 
Summary 
ZHANG B.G., COUCHAT P., PUARD M. - The effect of acidity 
and nitrogen forms on aerenchyma formation in rice. 
The authors have analysed the complementary effect of different 
nitrogen forms (nitrate ammonium, nitrate and ammonium 
nitrogen), nitrogen deficiency, and acidity (pH 4) on the 
development of aerenchymas in the root of lowland and upland rice 
(O. sativa) varieties. Experiments were carried out on 30-day old 
plants grown in hydroponics. After a 10-day treatment the 
development of aerenchymas in young roots was analysed. In an 
aerated solhtion, lowland rice varieties did not develop more 
aerenchymas than did upland rice varieties but the good 
development of their root cortex made them more adaptable to 
flooding. Air cell formation in the upland rice varieties was caused 
by the lack of nitrate; it was also promoted by the high acidity. The 
lowland rice variety developed less aerenchymas than did the 
upland rice variety in case of nitrogen deficiency and in case of 
acidity. We hypothesize that the cytoplasm acidification might be 
the direct cause of aerenchyma development and that it is less 
important in lowland rice varieties than in upland rice varieties. 
Key words: Oryza sativa L., nitrogen nutrition, cytoplasm 
acidification, hypoxia, aeriferous space. 
Resumen 
ZHANG B.G., COUCHAT P., PUARD M. -Efecto de la acidez y 
de los tipos de nitrógeno sobre la formación de aerénquimas en 
el arroz. 
Hemos analizado en variedades de arroz acuático y de arroz de 
secano (Oryza sativa L.) el efecto complementario de diferentes 
fuentes de nitrógeno (nitroamoniacal, nítrico y amoniacal), de la 
carencia de nitrógeno y de la acidez (pH 4,O) sobre el desarrollo de 
aerénquimas en las raíces. Los experimentos fueron llevados a cabo 
en plantones de 30 días en cultivo hidropónico. Al cabo de 10 días 
de tratamiento, se analiza el desarrollo de aerénquimas en raíces 
nuevas. En solución dreada, las variedades de arroz acuático no 
tienen más aerénquimas que las variedades de secano, sin embargo 
el buen desarrollo del cortex de la raíz permite una mejor adaptación 
en caso de inundación. La formacidn de los claros de la variedad de 
secano se debe a la ausencia de nitrato y es estimulada por una fuerte 
acidez. La variedad de arroz acuático tiene menos aerénquimas que 
la variedad de secano en caso de carencia de nitrógeno y en caso de 
fuerte acidez. Proponemos como hipdtesis que la acidificación del 
citoplasma bien podría ser la causa directa del desarrollo de 
aerénquimas y que es más baja en las variedades de arroz acuático 
que en las variedades de secano. 
Palabras-clave : Oryza sativa L., nutrición nitrogenada, 
acidificaci6n citoplhmica, hipoxia, espacio aerífero. 
I 
i 
, 
f 
t 
Ø 


Effet de l'acidité et des types d'azote sur la formation d'aérenchymes chez le riz

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