Lluch, J.

Navarro, P.

Roca, V.

Revistes Catalanes amb Accés Obert

HELMINTOFAUNA DE LOS HERPETOS IBÉRICOS. VII. 
METACERCARIAS DE RANA PEREZI SEOANE, 1885 (AMPHIBIA, 
RANIDAE) 
Lluch, J., Roca, V. &Navarro, P., 1986. Helmintofauna de los herpetos ibéricos. VII. Metacerca- 
rias de Ranaperezi Seoane, 1885 (Amphibia, Ranidae). Misc. Zool., 10: 55-60. 
Helminths parasitizing iberian Amphibia and Reptilia. VII. Metacercariae of Rana perezi Seoane, 
1885 (Amphibia, Ranidae).- The helminthological study of 809 specimens of Rana perezi Seoane, 
1885 (Amphibia, Ranidae) from different areas of eastern Spain resulted in the finding of a great 
number of Digenetic Trematodes, some of them being metacercariae: Cephalogonimus sp., Lep- 
tophallus nigrovenosus (Bellingham, 1844) Lühe, 1909, Plagiorchiidae gen. sp., Lecithodendrii- 
dae gen. sp., Ratziaparva (Stossich, 1904) Poche, 1926, Brachylaima sp., Massaliatrema sp. aff. 
gyrinicola Dollfus et Timon-David, 1960, Tetracotyle sp. and Szidatia joyeuxi (Hughes, 1929) Du- 
bois, 1938. 
Key words: Trematoda, Digenea, Metacercariae, Rana perezi, Spain 
(Rebut: 30-XZZ-85) 
J .  Lluch, V. Roca & P. Navarro, Dept. Zoología, Fac. Biológicas, Univ. Valencia, Avda. Dr. Mo- 
liner 50, Burjasol, Valencia, España. 
Trabajo realizado dentro del Proyecto no 1858-3 subvencionado por la C.A.I.C.Y.T. del Ministe- 
rio de Educación y Ciencia. 
Hasta el momento no se había detectado en 
Es3aña la presencia de metacercarias en An- 
fibios peninsulares con la excepción de Razzia 
parva (Stossich, 1904) Poche, 1926 (LLUCH et 
al., 1985) y de Lecitho dendriidae gen. sp. 
(LLUCH et al., 1986). 
Los datos incluidos en el presente trabajo, 
que constituyen parte de los obtenidos en un 
amplio estudio helmintológico realizado a 
partir de ejemplares de Rana perezi Seoane, 
1885 (Amphibia, Ranidae) en el Levante ibé- 
rico, hacen referencia al hallazgo bien de 
quistes metacercarianos de digénidos ubica- 
dos en diferentes localizaciones de dicho hos- 
pedador, bien de metacercarias intestinales 
no enquistadas. 
Para la realización de este estudio, llevado a 
cabo durante los años 1980 a 1984, se estable- 
cieron en las marjales litorales levantinas, 53 
estaciones agrupadas en 11 grandes áreas que 
se detallan en el mapa adjunto (fig. 1) y en las 
que se capturaron entre 65 y 83 ejemplares de 
Rana perezi. 
El número total de ranas examinadas des- 
de el punto de vista helmintológico fue de 809 
(413 6 S y 396 Q 9 )  y el material obtenido a 
partir de sus necropsias fue fijado en líquido 
de Bouin, teñido con diferentes carmines y 
montado en bálsamo de Canadá según técni- 
cas convencionales en parasitología. 
Fig. 1. Áreas de muestreo: 1. Peñíscola; 2. Ribera de 
Cabanes; 3. Canet de Berenguer; 4. Valencia Norte; 
5. El Saler-Pinedo; 6. Alfafar-Catarroja; 7. El Roma- 
ní-Sollana; 8. El Perelló-Sueca; 9. Cullera-Favara; 
10. Xeraco-Gandía y 11. Vergel-Pego-Denia. 
Location of sampling areas. 
RESULTADOS 
Fam. Cephalogonimidae (Looss, 1899) Nico- 
11, 1914 
Subfam. Cephalogoniminae (Looss, 1899) 
Nicoll. 1914 
Cephalogonimus sp. (fig . 2A) 
Hospedador: Rana perezi. Microhábitat: 
Quistes en la cavidad corporal. Áreas de 
muestreo: 4-Valencia Norte (1 6) .  Frecuen- 
cia: 0,12%. Densidad: 3. 
Solamente en una ocasión pudieron detec- 
tarse estos distomas enquistados, para los que 
cabría pensar en su pertenencia a la especie 
Cephalogonimus europaeus Blaizot, 1910, 
cuyos adultos se localizan en el intestino de 
varias especies de batracios paleárticos ha- 
ciéndolo sus metacercarias en los renacuajos 
de éstas, basándose la parasitación de los pri- 
meros en su canibalismo sobre los segundos 
(COMBES, 1972; COMBES & COLL, 1974). 
No obstante, por un lado la falta de carac- 
teres morfológicos válidos para su determina- 
ción específica y por otro la profunda locali- 
zación de los quistes en el hospedador (LANG, 
1969) hace preferente su denominación cir- 
cunstancial como Cephalogonimus sp. 
Fam. Plagiorchiidae (Lühe, 1901) Ward, 
1917 
Subfam. Leptophallinae Dayal, 1938 
Leptophallus nigrovenosus (Bellingham, 
1844) Lühe, 1909 
Hospedador: Rana perezi. Microhábitat: 
Quistes subcutáneos. Áreas de muestreo: 1- 
Peníscola (16 6 6 ,  19 ? O), 3-Canet de Be- 
renguer (10 8 6 , 4  ? Q) ,  Il-Vergel-Pego-De- 
nia (1 6 ) .  Frecuencia: 6,18%. Densidad: 
6,86. 
Este digénido (fig. 2B), de corología pa- 
leártica y que se localiza, cuando adulto, en 
las vías respiratorias anteriores de culebras 
de agua del género Natrix Laurenti, 1768 
(Reptilia: Colubridae) ya había sido citado 
en la Península Ibérica bajo esta forma (L6- 
PEZ-ROMÁN, 1974 a; NAVARRO et al., en 
prensa). La cita actual confirma el discurrir 
de la última parte de su ciclo vital a través de 
Anfibios Anuros, presas habituales de los 
mencionados Ofidios. 
Plagiorchiidae gen. sp. 
Hospedador: Rana perezi. Microhábitat: 
Quistes subcutáneos. Áreas de muestreo: 1- 
Peñíscola (23 6 6 ,  38 O O), 3-Canet de Be- 
renguer (15 6 d , 8  ? ?), 4-Valencia Norte (7 
8 d , 1 3  O 9 ) ,  7-E1 Romaní-Sollana (1 O ), 9- 
Cullera-Favara (3 9 ? ), 10-Xeraco-Gandía 
(1 O). Frecuencia: 13,72%. Densidad: 10,59. 
Estas metacercarias, muy abundantes en 
muchas de las áreas examinadas, y que pue- 
den diferenciarse fácilmente de las de la espe- 
cie anterior por la ausencia en su vesícula ex- 
cretora de los tres cálculos mineralizados pro- 
pios de Leptophallus nigrovenosus (BRUMPT, 
1944-45), carecen sin embargo de caracterís- 
ticas morfo-anatómicas suficientes para des- 
cifrar su status sistemático siquiera a nivel in- 
frafamiliar. 
Fam. Lecithodendriidae (Lühe, 1901) 
Odhner, 1910. 
Lecithodendriidae gen. sp. (fig. 2C) 
Hospedador: Rana perezi. Microhábitat: 
Quistes subcutáneos. Áreas de muestreo: 2- 
Ribera de Cabanes (1 8 ) .  Frecuencia: 
0,12%. Densidad: 1. 
Tampoco este digénido, del que ya se dió 
noticia en un trabajo anterior dedicado a los 
Lecithodendriidae de Rana perezi (LLUCH et 
al., 1986), ha podido ser determinado especí- 
ficamente debido por un lado a la escasez del 
material recolectado y por otro a su falta de 
desarrollo. Sin embargo, sus características 
morfo-anatómicas no permiten, en modo al- 
guno, asimilarlo al género Brandesia Stos- 
sich, 1899, único lecitodéndrido cuyas meta- 
cercarias han sido, hasta el momento, encon- 
tradas en Anfibios (PRUDHOE & BRAY, 
1982). 
Fam. Opisthorchiidae (Looss, 1899) Braun, 
1901 
Subfam. Ratziinae (Dollfus, 1929) Price, 
1940 
Ratziaparva (Stossich, 1904) Poche, 1926. 
Hospedador: Rana perezi. Microhábitat: 
Quistes subcutáneos e intramusculares. 
Areas de muestreo: 1-Peñíscola (10 d 8 ,  17 
9 O), 3-Canet de Berenguer (15 d d ,  16 
O O), 4-Valencia Norte (15 d d , 15 O 0 ), 11- 
Vegel-Pego-Denia (15 8 8, 13 O O). Fre- 
cuencia: 14,34%. Densidad: 2,96. 
Fig. 2. Ejemplares procedentes de Ranaperezi en vi- 
sión ventral: A. Cephalogonirnus sp. (rnetacercnriae); 
B .  Leprophnllus nigrovenosus (rnetacercariae); C. Le- 
cithodcndriidae gen. sp. (rnetacercnriae); D. Brachy- 
lnirna sp. (rnetacercariae); E.  Tetrucotylesp. (rnetacer- 
cariae). 
Specirnens from Rana perezi in ventral view: A. 
Cephalogonimus sp. (metacercariae); B. Leptopha- 
llus nigrovcnosus (metacercariae); C. Lecithodendrii- 
dae gen. sp. (metacercaria); D. Brachylaima sp. (me- 
tacercariae); E. Tetracotyle sp. (metacercariae). 
Es ésta una forma cuyas metacercarias 
presentan con frecuencia una acusada ten- 
dencia hacia la progénesis, lo que ha dado ori- 
gen a una larga controversia respecto a la 
existencia de más de una especie (Ratzia par- 
va (Stossich, 1904), Ratzia joyeuxi Brumpt, 
1922, Ratzia dollfusi Buttner, 1950), alguna 
de las cuales habría perdido los adultos adap- 
tándose a la reproducción metacercariana 
(BUTTNER, 1951). Sin embargo autores tales 
como JOYEUX (1927) y DOLLFUS (1929,1953) 
opinan que no existe sino una sola y única es- 
pecie, capaz de presentar dos ciclos vitales al- 
ternativos, uno abreviado con huevos meta- 
cercarianos fértiles y otro completo cuya con- 
clusión exige el concurso de un reptil batracó- 
fago para el desarrollo de los vermes adultos. 
Debido a que Ratzia parva ha sido objeto 
de un trabajo precedente (LLUCH et al., 1985) 
en el que se trata, además de su posición siste- 
mática, de la morfología de adultos y meta- 
cercarias, se evitarán aquí comentarios al res- 
pecto. 
Fam. Brachylaimidae Joyeux et Foley, 1930. 
Subfam. Brachylaiminae Joyeux et Foley, 
1930. 
Brachylaima sp. (fig. 2D). 
Hospedador: Rana perezi. Microhábitat: In- 
testino. Áreas de muestreo: 7-E1 Romaní-So- 
llana (1 6 ) .  Frecuencia: 0,12%. Densidad: 4. 
La adscripción del material objeto de estu- 
dio al género Brachylaima Dujardin, 1845 
emend. Blanchard, 1847 fue hecha a partir de 
la consideración de caracteres tales como la 
configuración de los ciegos intestinales, la 
disposición de las gónadas, la situación del 
poro genital y la extensión del esbozo uteri- 
no. 
Hay que señalar que la localización de me- 
tacercarias libres de Brachylaima sp. en el in- 
testino de Ranaperezi debe ser tenida por ac- 
cidental ya que las especies de este género no 
son propias de vertebrados poiquilotermos y 
sí de micromamíferos. La presumible expli- 
cación a esta parasitación debe buscarse en la 
ingestión accidental por parte del anfibio, 
bien de las metacercarias libres (Mas-Coma, 
com. pers.), bien del molusco pulmonado 
que las porta. 
Destacaremos por último respecto a este 
helminto que sólo existe una cita anterior que 
pueda compararse a la presente, refiriéndose 
a un único verme encontrado en un ejemplar 
del género Bufo Laurenti, 17/' (Amphibia: 
Bufonidae) en la India (Pande, 1938 en 
PRUDHOE & BRAY, 1982). 
Fam. Heterophyidae (Leiper, 1909) Odhner, 
1914 
Subfam. Cryptocotylinae Lühe, 1909 
Massaliatrema sp. aff. gyrinicola Dollfus et 
Timón-David, 1960 
Hospedador: Rana perezi. Microhábitat: 
Quistes subcutáneos. Áreas de muestreo: 1- 
Peñíscola (22 6 6 ,  45 ? P),  3-Canet de Be- 
renguer (17 6 6 ,  14 ? ?), 4-Valencia Norte 
(8 6 8, 12 ? 0 ), 8-E1 Perelló-Sueca (1 ? ), 9- 
Cullera-Favara (1 6 ,  1 ? ), 10-Xeraco-Gan- 
día (6 6 6 ,  8 ? ? ), 11-Vergel-Pego-Denia 
(10 6 6 ,  8 9  0 ) .  Frecuencia: 18,91%. Densi- 
dad: 21,lO. 
Massaliatrema gyrinicola, que fue descrita 
(DOLLFUS & TIM~N-DAVID, 1960) a partir de 
metacercarias procedentes de Rana esculenta 
Linnaeus, 1758 (Amphibia: Ranidae) y de 
adultos experimentales obtenidos de Felis ca- 
tus Linnaeus, 1758 (Mammalia: Felidae) y 
Columba livia Gmelin, 1774 (Aves: Columbi- 
dae), tenía, hasta los presentes datos, un re- 
parto geográfico limitado a la región medite- 
rránea francesa. 
Este heterófido, se ha revelado en la glo- 
balidad del muestreo realizado como la espe- 
cie de distoma más abundante. Se define 
morfológicamente por la vesícula excretora 
en forma de "V" y la característica disposi- 
ción de los ciegos intestinales cuya última 
porción rodea a los testículos. La única dife- 
rencia entre el material estudiado y la des- 
cripción original de la especie hace referencia 
a la menor relación ventosa oraYacetábulo de 
los vermes franceses. Por este hecho es prefe- 
rible, por el momento, la nominación de estas 
metacercarias como Massaliatrema sp. aff. 
gy rinicola. 
Fam. Strigeidae Railliet, 1919 
Subfam. Strigeinae Railliet, 1919 
Tetracotyle sp. (fig. 2 E). 
Hospedador: Rana perezi. Microhábitat: 
Quistes pulmonares. Áreas de muestreo: 7- 
El Romaní-Sollana (1 9 ), 8-E1 Perelló-Sueca 
(1 8, 1 9).  Frecuencia: 0,37%. Densidad: 
1,33. 
Como han señalado en varias ocasiones 
distintos autores (DUBOIS, 1938; PRUDHOE &
BRAY, 1982), muy raramente es posible la de- 
terminación específica de metacercarias de 
strigéidos con cierto grado de certeza, cono- 
ciéndose a la totalidad de estas formas bajo la 
denominación de Tetracotyle. 
Estas larvas, cuyo hospedador habitual es 
un reptil, y ocasionalmente un anfibio, no ha- 
bían sido señaladas jamás en la Península 
Ibérica, limitándose las referencias europeas 
(COMBES & BATCHVAROV, 1976; GRABDA, 
1958; GROSSMAN & SANDNER, 1954; Hu- 
GUES, 1929; NICOLL, 1924) a tres especies: 
Tetracotyle crystalina (Rudolphi, 1819) Lins- 
tow, 1877, Strigea stigris (Schrank, 1788) 
Hughes, 1928 (= Tetracotyle stigris) y Strigea 
elegans Chandler et Rausch, 1947 (= Tetraco- 
tyle colubri). 
Fam. Cyathocotylidae (Mühling, 1898) Po- 
che, 1926 
Subfam. Szidatinae Dubois, 1938 
Szidatia joyeuxi (Hughes, 1929) Dubois, 1938 
Hospedador: Rana perezi. Microhábitat: 
Quistes intramusculares. Áreas de muestreo: 
1-Peñíscola (3 c3 13, 4 9 9 ), 7-E1 Romaní- 
Sollana (4 138, 6 9 9) .  Frecuencia: 2,10%. 
Densidad: 11,94. 
Las metacercarias de Szidatia joyeuxi fue- 
ron aisladas a partir de quistes, nunca muy 
abundantes (10-15 por hospedador), de loca- 
lización intramuscular. 
Este Cyathocothylidae, cuyos adultos fue- 
ron citados en la Península Ibérica por L6- 
PEZ-ROMAN (1974 b), es de presumible ori- 
gen africano, debiendo buscarse sus primeros 
hospedadores intermediarios entre aquellos 
moluscos pertenecientes al género Melanop- 
sis Ferrusac, 1823 (Gastropoda: Prosobran- 
chia) del que las especies ibéricas son seme- 
jantes a las norteafricanas. 
En el contexto general de la ya de por sí rica 
trematodofauna que afecta a Rana perezi en 
las marjales litorales levantinas, cabe desta- 
car la localización de fases larvarias metacer- 
carianas en este hospedador, resultando que 
9 de las 29 especies detectadas correspondían 
a estas formas, si bien hay que hacer notar 
que, en muchos casos, la determinación de 
estos Trematodos a nivel infrafamiliar se ve 
dificultada por el escaso desarrollo de góna- 
das y esbozos uterinos. 
Prácticamente todas las citas de este traba- 
jo son las primeras (sea de especie o de hospe- 
dador) para el catálogo helmintofaunístico 
ibérico. 
Independientemente de la significación 
faunística de los datos incluidos en el presen- 
te escrito, el conjunto de los mismos repre- 
senta una aportación al conocimiento general 
de las fases larvarias metacercarianas que 
afectan a los batracios ibéricos con vistas a la 
realización de ulteriores estudios respecto a 
los ciclos biológicos, en gran parte todavía 
desconocidos, de estas especies de Digéni- 
dos. 
AGRADECIMIENTOS 
Queremos expresar nuestro agrademiento a los Drs. 
S. Mas-Coma, C. Rodríguez y E. Carbonell (Valen- 
cia) por su ayuda y sugerencias hechas al manuscrito. 
RESUMEN 
El estudio helmintológico de un total de 809 ejem- 
plares de Ranaperezi Seoane, 1885 (Amphibia: Rani- 
dae) procedentes de diferentes enclaves litorales del 
Levante ibérico permitió detectar numerosos Trema- 
todos Digenéticos y entre ellos las fases metacercaria- 
nas correspondientes a las siguientes especies: Cepha- 
logonimus sp., Leptophallus nigrovenosus (Belling- 
ham, 1844) Lühe, 1909, Plagiorchiidae gen. sp., Le- 
cithodendriidae gen. sp., Ratzia parva (Stossich, 
1904) Poche, 1926, Brachylaima sp., Massaliatrema 
sp. aff. gyrinicola Dollfus et Timon-David, 1960, Te- 
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Helmintofauna de los herpetos ibéricos. VII. Metacercarias de Rana perezi Seoane, 1885 (Amphibia, Ranidae)

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