Evolutionary history and geographical distribution of leaf-cutting ants (genera Acromyrmex spp. and Atta spp.) in the southern cone of South America

Abstract

Comprender la distribución geográfica de las especies puede proporcionar indicios sobre su historia evolutiva. Habitando exclusivamente el continente americano las hormigas cortadoras de hojas (HCH), pertenecientes los géneros Atta y Acromyrmex, se caracterizan por cortar fragmentos de hojas y flores que usan como sustrato para el cultivo de un hongo basidiomiceto del cual se alimentan. Aunque la mayoría de las especies de HCH actúan como componentes clave de los ecosistemas, algunas pocas especies son consideradas como uno de los más importantes herbívoros del Neotrópico. La mayor riqueza de las HCH se encuentra en el sur de Sudamérica, patrón que llevó a la postulación dicha región como el centro de su origen evolutivo. Más recientemente, estudios en relación a las cultivadoras de hongos proponen que estas hormigas surgieron en Mesoamérica. A la fecha, la evidencia apoya tanto a una como a la otra hipótesis, sin ser concluyente al respecto. Las HCH son un grupo que, a pesar de su importancia económica, necesita de una aproximación más detalla en busca de delimitar su distribución y relaciones filogenéticas con el fin evaluar y probar las hipótesis relativas a su historia evolutiva. Esta tesis busca comprender, a través de estudios biogeográficos, filogenéticos y filogeográficos, la historia evolutiva que dio origen a la actual distribución geográfica de las HCH en el Cono Sur de Sudamérica. Para este fin, se realizaron relevamientos en áreas naturales, urbanas y rurales en el sur de Sudamérica para registrar la ocurrencia de HCH y colectar especímenes para los análisis morfológicos y genéticos. Se elaboraron modelos de nicho correlativos de distribución a partir de nuevos registros de ocurrencia, literatura, repositorios de biodiversidad y colecciones biológicas. Posteriormente, se pusieron a prueba hipótesis filogenéticas y biogeográficas mediante reconstrucciones basadas inferencias bayesiana y de máxima verosimilitud, empleando secuencias genes mitocondriales y nucleares. La especie Acromyrmex lobicornis, una de las más ampliamente distribuida, abundante y de importancia económica, se estudió con el fin de analizar los procesos demográficos históricos que modelaron su actual distribución y determinar su relación con eventos geo-climáticos históricos que se dieron en el sur de Sudamérica. La mayor riqueza de especies Acromyrmex disminuye a medida que aumenta la latitud hasta llegar a una sola especie en Chubut. La distribución fue explicada mayormente por factores ambientales como el régimen de lluvias y la variación anual de la temperatura. El análisis filogenético indicó que las HCH están constituidas por al menos tres géneros bien soportados. Uno de ellos, nuevo y no descripto aún, constituido por Ac. striatus, Ac. silvestrii y alguna potencial especie críptica no descripta. En relación al origen de las HCH, se propone una hipótesis intermedia en la que estas hormigas surgieron en la cuenca Amazónica / Cerrado, como en otras especies de hormigas neotropicales, y desde allí los distintos linajes o especies se dispersaron hacia al norte y el sur del continente. Ahora bien, en el caso de la hormiga negra del sur, Ac. lobicornis, los análisis demográficos, los modelos filogeográficos de difusión continua y la reconstrucción de estados ancestrales indican que su origen se habría producido en una región árida lindera entre el Monte Alto y el Chaco Seco en Argentina, lejos del bosque atlántico en donde se localizó su ancestro común al resto de las especies más cercanas. Desde allí se dispersó hacia el sur, norte y el este, dónde luego habría sufrido expansiones poblacionales.Understanding the geographical distribution of species can provide clues about their evolutionary history. Leaf-cutting ants (LCA), belonging to the genera Atta and Acromyrmex, only inhabit the American continent; they are characterized by cutting fragments of leaves and flowers and using them as substrate for the cultivation of a basidiomycete fungus on which they feed. Although most known species of LCA act as key components of ecosystems, they are some of the most important herbivores in the Neotropics. As the greatest richness of LCA is found in southern South America, this pattern led to the postulation of this region as the center of their evolutionary origin. More recently, studies in relation to fungus growing ants proposed that these ants originated in Mesoamerica. To date, the evidence supports both hypotheses without being conclusive. LCA is a group that, despite its economic importance, needs a more detailed approach, delimiting its distribution and phylogenetic relationships in order to evaluate these and other hypotheses concerning its evolutionary history. This thesis seeks to understand, through biogeographic, phylogenetic and phylogeographic studies, the evolutionary history that gave rise to the current geographical distribution of LCA in the Southern Cone of South America. Surveys were conducted in natural, urban and rural areas covering southern South America (latitudes higher than ~20°S) to record the occurrence of LCA and collect specimens for morphological and genetic analysis. Correlative niche distribution models were developed from new occurrence records, literature, biodiversity repositories and biological collections. Subsequently, phylogenetic and biogeographic hypotheses were proposed and tested by reconstructions based on Bayesian and maximum likelihood inferences using mitochondrial and nuclear gene sequences. Acromyrmex lobicornis, one of the most widely distributed, abundant and economically important species, was then selected in order to analyze its historical demographic processes that modeled its current distribution and to determine its relationship with historical geo-climatic events that occurred in southern South America. The greatest richness of Acromyrmex species decreases as latitude increases until it reaches a single species in Chubut. The distribution was mostly explained by environmental factors such as the rainfall regime and the annual variation of temperature. Phylogenetic analysis indicated that LCA are constituted by at least three well-supported genera. One of them, new and not yet described, is constituted by Ac. striatus, Ac. silvestrii and some potential cryptic species not described. In relation to the origin of LCA, an intermediate hypothesis is proposed in which these ants emerged in the Amazon basin / Cerrado, as in other species of neotropical ants, and from there the different lineages or species dispersed towards the north and south of the continent. However, in the case of A. lobicornis, the demographic analyses, the phylogeographic models of continuous diffusion and the reconstruction of ancestral states indicate that its origin would have been in an arid region bordering between the Monte Alto and the Dry Chaco in Argentina, far from the Atlantic Forest where its ancestor, common to the rest of the closest species, was located. From there it dispersed to the south, north and east, where it would have suffered later population expansions.Fil: Sánchez Restrepo, Andrés Fernando. Universidad de Buenos Aires. Facultad de Ciencias Exactas y Naturales; Argentina