Pathogen evolution on partially resistant pepper : impact on their in planta multiplication, their virulence and on host tolerance

Abstract

La sélection de variétés résistantes est un moyen de lutte efficace contre le développement des agents phytopathogènes, sans utiliser les pesticides. Les résistances partielles aux maladies, souvent à déterminisme polygénique, exercent une pression de sélection plus faible sur les populations d’agents pathogènes que les résistances totales, généralement à déterminisme monogénique, et ont donc un potentiel de durabilité plus élevé. De plus, la tolérance, qui réduit les dommages infligés par un agent pathogène à son hôte, constitue un moyen de lutte efficace pour réduire l’impact économique des agents pathogènes. L'objectif principal de cette thèse est d'étudier l'adaptation des agents pathogènes aux résistances variétales. Une revue systématique de la bibliographie a indiqué que l’interaction statistique entre le type de résistance (totale vs. partielle) et le groupe d’agent pathogène est un facteur clef pour la durabilité des résistances variétales. Les travaux expérimentaux ont porté sur l’évolution du Potato virus Y (PVY) et de l’oomycète Phytophthora capsici sur des lignées apparentées de piment contrastées pour leurs allèles aux QTL (quantitative trait loci) de résistance. Pour le PVY, des populations présentant une accumulation virale in planta, accrue ou diminuée, ou induisant plus de dommages à leur hôte (i.e. plus virulentes) ont été sélectionnées en fonction de la lignée de piment sur laquelle la population virale a évolué. Une tolérance de l’hôte plus faible a été observée pour toutes les populations où une augmentation en virulence a été observée, alors qu’une tolérance de l’hôte plus faible n’a été observée que pour une seule population montrant une augmentation en accumulation virale. Les augmentations en accumulation virale in planta ont été étaient observées spécifiquement chez la lignée de piment la plus résistante et imposant un faible niveau de dérive génétique à la population de PVY à l’étape d’inoculation. Des mutations apparues au cours des évolutions expérimentales ont été associées aux changements en virulence et en accumulation virale et leur implication sera prochainement évaluée par génétique inverse à l’aide d’un clone infectieux de PVY. Pour P. capsici, des populations adaptées ont été sélectionnées sur la lignée possédant uniquement des QTL de résistance à effet mineur. A l’inverse, la lignée possédant un QTL à effet majeur a fréquemment sélectionné des populations montrant des baisses d’adaptation. Les mutations ponctuelles et les évènements d’insertion/délétion associées à ces phénotypes seront identifiées ultérieurement, par séquençage. Ainsi, les travaux de thèse indiquent que l’adaptation des agents pathogènes à leur hôte est influencée par (i) l’interaction entre le type de résistance (totale ou partielle) et le groupe d’agent pathogène, (ii) les combinaisons en allèles aux QTL de résistance du piment et (iii) le niveau de dérive génétique imposée par l’hôte à la population d’agent pathogène. Des évolutions expérimentales sont donc recommandées afin de déployer les résistances variétales les plus durables et de déterminer d’autres facteurs de durabilité pour améliorer les stratégies de déploiement de variétés résistantes ou de tolérantes.Breeding resistant cultivars is an efficient way of preventing the development of plant pathogens and of avoiding the use of pesticides. Partial resistance with polygenic determinism imposes a lower selection pressure on pathogen populations than total resistance with monogenic determinism, and is thus considered to have a higher durability potential. Moreover, host tolerance, which reduces the damages due to pathogen infection, is also considered as an efficient and potentially durable way to reduce economic losses. The main objective of this PhD thesis is to highlight factors influencing the pathogen adaptation to plant resistance. First, an analytical review of the literature showed that the statistical interaction between the resistance type (total vs. partial) and the pathogen group is a key factor determining the durability of plant resistance. Secondly, an experimental evolution protocol was carried out to assess the evolutionary potential of Potato virus Y (PVY) and the oomycete Phytophthora capsici on several pepper lines contrasted for alleles at quantitative trait loci (QTLs) controlling the host resistance. Depending on the pepper line, experimentally-evolved PVY populations showed a higher or lower within-plant accumulation and a higher or lower virulence (i.e. intensity of damages induced to their host) compared to the initial strains. Lower host tolerance was associated with all PVY populations that evolved towards a higher virulence. In contrast, a lower host tolerance was associated with a single PVY populations showing significant increase of within-plant accumulation. Increases in viral accumulation within the host were observed specifically on the most resistant pepper line, which also imposed a lower level of genetic drift at the inoculation step on the PVY populations. Mutations which occurred during the experimental evolutions were associated with changes in virulence and viral accumulation, and their role will be further assessed by reverse genetics using a PVY infectious clone. Considering P. capsici, more virulent populations were selected on the pepper line carrying exclusively minor-effect QTLs, while the pepper line carrying a major-effect resistance QTL selected populations with a lower level of adaptation. Point mutations and larger mutational events associated to these changes will also be assessed. Hence, this PhD showed that pathogen adaptation to host resistance is influenced by (i) the statistical interaction between the resistance type and the pathogen group, (ii) the combination of resistance alleles at QTLs carried by the host, and (iii) the level of genetic drift imposed by the host on the pathogen. Experimental evolution is therefore recommended to identify new genetic determinants increasing host durability and to deploy cultivars with the most durable resistance, in order to improve current strategies for deployment of resistant and tolerant cultivars