Proximate Mechanisms of Task Allocation in Ants

Abstract

Ants have established themselves as an ecologically dominant organism. One of the critical factors for this ecological success is division of labour whereby work is organised into discrete tasks performed by separate individuals. In this thesis, we focus on worker division of labour, where the allocation of workers to task is roughly correlated with age as young individuals nurse and old individuals forage. However, progression from nurse to forager is considerably more labile than previously thought and researchers have observed precocious foraging and behavioural reversion. Subsequently, in Chapter 1, we explored the relationship between age and task in the ant Camponotus fellah. Using automated ant tracking systems, we follow >500 age-marked workers over three months and used the records of their antennal interactions to construct social networks and evaluate each workers’ social maturity. Analysis of these networks revealed that the timing of the transition from nurse to forager does not correlate with the age of the workers, which is further evidence that whilst age-based polyethism broadly describes division of labour, it cannot explain it. A number of alternative proximate mechanisms have been proposed to explain division of labour, one of which is fat content. Across the eusocial Hymenoptera, there is a correlation between fat content and task, with nurses being fat and foragers lean. In Chapter 2, we established a novel method of fat measurement using Nuclear Magnetic Resonance (NMR) that allowed us for the first time to obtain accurate, quantifiable records of lipid content from living workers, so that changes in fat content could be tracked over time. We then used this development, in combination with starvation of targeted workers, to establish a causal relationship between fat content and division of labour in the ant Myrmica rubra. Starvation induced lower fat content and subsequently those workers had higher social maturity (i.e., forager-like), spent less time on the brood pile, and more time foraging. In Chapter 3, we continue to explore physiological influences on behaviour, this time evaluating the role of the oxytocin/vasopressin-like peptide, inotocin. We showed that the expression of inotocin and its receptor are correlated with task in C. fellah and are upregulated when workers transition from nursing to foraging. By targeting inotocin receptor using dsRNA injection, in combination with pharmaceutical blockers of the inotocin signalling pathway, we reveal that inotocin regulates the synthesis of cuticular hydrocarbons via cytochrome P450. This pathway is likely activated to protect workers from desiccation whilst foraging and suggests that inotocin may influence the timing of nurse to forager transition. Finally, in Chapter 4, we focused on which factors regulate the performance of just a single task, brood transport, in the ant C. floridanus. To manipulate brood transport so that we could reliably study this behaviour, we designed the Ant Nest Temperature Controller system (ANT°C) to manipulate and control nest surface temperature gradients, allowing us to predictably stimulate brood transport behaviour on demand. We established that the workers which performed brood transport were highly specialised, and usually minor, nurse workers. However, the degree of specialisation did not affect the efficiency with which brood transport was performed. Moreover, we were surprised to discover that the subsequent removal of these specialised brood transporters knocked out brood transport behaviour. This suggests that the remaining workers were unable to flexibly reallocate their own tasks to compensate, counter to the prevailing view of division of labour as a highly flexible system. In summary, this thesis further explores the phenomenon of division of labour and the proximate mechanisms and factors that influence task allocation across a variety of ant species. -- Les fourmis se sont imposées comme un organisme écologiquement dominant. Dans cette thèse, nous nous concentrons sur la division du travail des ouvrières, où leur affectation à une tâche est approximativement corrélée à l'âge avec les jeunes qui s’occupent de la reine et du couvain alors que les plus âgées partent à la recherche de nourriture. Cependant, la transition de nourrice à fourragère est considérablement plus labile qu'on ne le pensait auparavant et les chercheurs ont observé de jeunes ouvrières partant précocement à la recherche de la nourriture ou une réversion comportementale avec les fourragères retournant s’occuper du couvain. Pour clarifier cela, dans le premier chapitre, nous avons utilisé un système de suivi automatique par caméra vidéo pour suivre la vie de plus de 500 fourmis (Camponotus fellah) d’âge connu pendant trois mois, afin de calculer précisément l'influence de leur âge sur les tâches qu'elles effectuent. Les enregistrements de leurs interactions antennaires nous ont permis de construire des réseaux sociaux ainsi que d’évaluer la maturité sociale de chaque ouvrière. L'analyse de ces réseaux a révélé que le moment de la transition de nourrice à fourragère n'était pas corrélé à l'âge des ouvrières, ce qui est une preuve supplémentaire que bien que le polyéthisme basé sur l'âge décrit la division du travail de manière générale, il ne peut pas l'expliquer. Un certain nombre de mécanismes proximaux alternatifs ont été proposés pour expliquer la division du travail, dont l'un est la teneur en matières grasses. Chez les hyménoptères eusociaux, il existe une corrélation entre la teneur en graisse et la tâche, les nourrices étant corpulentes et les fourragères maigres. Dans le second chapitre, nous avons mis au point une nouvelle méthode de mesure des graisses grâce à la résonance magnétique nucléaire (RMN). L’avantage de cette méthode est qu’elle nous a permis, pour la première fois, d'obtenir des données précises et quantifiables de la teneur en lipides sur des ouvrières vivantes et de répéter ces mesures sur ces mêmes individus afin d’évaluer les changements de teneur en graisses au cours du temps. En affamant une partie des ouvrières, nous avons pu établir une relation de cause à effet entre la teneur en graisse et la division du travail chez la fourmi Myrmica rubra, les ouvrières affamées ayant rapidement changé de comportement en passant de nourrice à fourragère. En effet, la famine a induit une perte de matière grasse, une augmentation du score de maturité sociale (c.-à-d. comportement semblable aux fourragères), une diminution du temps passé sur le couvain et une augmentation du temps passé à la recherche de nourriture. Dans le troisième chapitre, nous avons continué à explorer les influences physiologiques sur le comportement, cette fois en évaluant le rôle de l’inotocine, un peptide de type ocytocine/vasopressine. Nous avons montré que l'expression de l'inotocine et de son récepteur sont corrélés à la tâche chez C. fellah et sont régulés à la hausse lorsque les ouvrières passent de nourrice à fourragère. En ciblant le récepteur de l'inotocine par l’injection d'ARNdb, en combinaison avec des bloqueurs pharmaceutiques de la voie de signalisation de l'inotocine, nous avons trouvé que l'inotocine régule la synthèse des hydrocarbures cuticulaires via le cytochrome P450. Cette voie est probablement activée pour protéger les travailleurs de la dessiccation lors de la recherche de nourriture et suggère que l'inotocine peut influencer le moment de la transition entre nourrice et fourragère. Finalement dans le chapitre 4, nous nous sommes concentrés sur les facteurs qui régulent la réalisation d'une tâche, le transport du couvain, chez la fourmi C. floridanus. Pour pouvoir étudier ce comportement de manière fiable, nous avons conçu et développé une technologie, le « Ant Nest Temperature Controller » (ANT°C), pour créer et contrôler des gradients de température à la surface du nid. Ceci nous a permis de stimuler de manière prévisible, et sur demande, le comportement de transport du couvain. Nous avons pu établir que les ouvrières transportant le couvain étaient des nourrices hautement spécialisées et généralement de petites tailles. Par ailleurs, le degré de spécialisation n'a pas affecté l'efficacité avec laquelle le transport du couvain a été effectué. Finalement, nous avons été surpris de découvrir que le retrait des transporteuses de couvain a eu comme conséquence de stopper entièrement le transport du couvain dans la colonie. Ceci suggère que les ouvrières restantes étaient incapables de réaffecter leurs tâches de manière flexible pour compenser la disparition des transporteuses de couvain, contrairement à l'opinion majoritaire selon laquelle la division du travail est un système hautement flexible. En résumé, cette thèse explore plus en détail le phénomène de division du travail, ainsi que les mécanismes proximaux et facteurs influençant la répartition des tâches chez plusieurs espèces de fourmis