Ecological barrier to the dissemination of the causal agents of the ink disease in French chestnut groves

Abstract

Les maladies émergentes des plantes constituent des menaces pour les services écosystémiques et à la santé publique dans le monde entier. Depuis quelques années, le châtaignier fait l’objet d’une recrudescence des signalements de dégâts d’origine pathologique, et en particulier de la maladie de l’encre. Cette maladie est causée par Phytophthora cinnamomi et/ou P. x cambivora, deux agents pathogènes exotiques qui ont été introduits en Europe au cours du XIXème siècle. L’objectif de ce travail était d’une part de préciser l’aire de distribution de l’encre du châtaignier en France, et de confirmer le statut d’espèce invasive naturalisée de P. cinnamomi. D’autre part, le second objectif était d’identifier les barrières écologiques qui pourraient limiter sa dissémination, des barrières liées aux hôtes, au microbiote du sol et/ou à l’environnement abiotique. Pour répondre à ces problématiques, la mise au point de méthodes de détection et de quantification de P. cinnamomi dans le sol (droplet digital PCR ciblée, adaptation d’un pipeline de métabarcoding) a été nécessaire. L’étude d’un dispositif de suivi du dépérissement du châtaignier en France, implémenté par le Département de la Santé des Forêts, a permis de confirmer que P. cinnamomi était largement répandu en France. Grâce à un dispositif expérimental dans une forêt de châtaigniers en mélange avec d’autres essences forestières, et où l’encre a été diagnostiquée, nous avons caractérisé les communautés fongiques du sol et quantifié l’inoculum de P. cinnamomi dans le sol. Ces communautés se sont avérées modifiées en présence de P. cinnamomi. De plus, nous avons mis en évidence que la quantité de P. cinnamomi était plus faible dans les parcelles mixtes que pures, suggérant l’existence d’un effet de dilution liée à la diversité des hôtes. La compétence des hôtes, i.e. capacité à transmettre l’inoculum, est un trait de l’hôte rarement évalué en phytopathologie, mais qui résulte parfois en des effets de dilution. Dans un premier temps, nous avons cherché à élaborer un cadre conceptuel pour l’étude de ce trait au travers d’une revue bibliographique. Dans un second temps, nous avons obtenu les premières évaluations de compétence pour P. cinnamomi de différentes essences forestières, au travers d’un dispositif expérimental en conditions contrôlées. Le chêne sessile (Quercus petraea) et le chêne pédonculé (Q. robur) se sont avérés très peu compétents pour P. cinnamomi. Ces résultats pourraient avoir d’importantes implications pour la gestion des écosystèmes de châtaigniers et de chênes menacés par la maladie de l’encre.Emerging plant diseases pose threats to ecosystem services and public health worldwide. In recent years, chestnut has been subject to an upsurge in reports of pathogen damage, particularly ink disease. This disease is caused by Phytophthora cinnamomi and/or P. x cambivora, two exotic pathogens that were introduced in Europe during the 19th century. The objective of this work was on the one hand to specify the distribution area of chestnut ink disease in France, and to confirm the status of naturalized invasive species for P. cinnamomi. On the other hand, the second objective was to identify the ecological barriers that could limit its dissemination, barriers related to the hosts, the soil microbiota and/or the abiotic environment. To address these issues, the development of methods for the detection and the quantification of P. cinnamomi in the soil (targeted droplet digital PCR, adaptation of a metabarcoding pipeline) was necessary. The investigation of a monitoring network of chestnut decline in France, implemented by the Department of Forest Health, confirmed that P. cinnamomi was widespread in France. Using an experimental set-up in a chestnut forest mixed with other forest species, and where the ink disease was diagnosed, we characterized the soil fungal communities and quantified the soil inoculum of P. cinnamomi. These communities were found to be modified in the presence of P. cinnamomi. In addition, we found that the abundance of P. cinnamomi was lower in mixed than in pure plots, suggesting the existence of a dilution effect related to host diversity. Host competence, i.e. the ability to transmit inoculum, is a host trait that is rarely assessed in plant pathology, but which sometimes results in dilution effects. First, we sought to develop a conceptual framework for the study of this trait through a literature review. Secondly, we obtained the first evaluations of the competence for P. cinnamomi of different forest species, through an experiment under controlled conditions. The sessile oak (Quercus petraea) and the pedunculate oak (Q. robur) were found to have very low competence for P. cinnamomi. These results could have important implications for the management of chestnut and oak ecosystems threatened by the ink disease