Ecology and significance of the red fox (Vulpes vulpes L.) and jackal (Canis aureus L.) as a natural reservoir of multilocular echinococcosis and other intestinal zoonosis in Vojvodina

Abstract

U periodu od 2015. do 2018. godine ispitane su 223 lisice i 64 šakala sa područja Vojvodine Parazitološkim pregledom konstatovano je prisustvo 9 vrsta crevnih helminata, od toga jedna vrsta metilja (Alaria  alata), četiri vrste pantljičara (Mesocestoides spp., Ecinococcus multilocularis, Taenia pisiformis, Taenia hydatigena) i četiri vrste nematoda (Toxocara canis, Toxascaris leonina, Uncinaria stenocephala, Pterygodermatites affinis). Nematoda Pterygodermatites affinis je prvi put zabeležena u Vojvodini. Izolovane su 4483 jedinke parazita, od toga 3826 kod lisica i 657 kod šakala. Zabeležena je veća zaraženost lisica (79.8%) u odnosu na šakale (57.8%) (p=0.0003). Najveći procenat obe vrste domaćina (Vulpes vulpes -  49.3%;  Canis aureus - 42.2%) bio je zaražen pantljičarama roda Mesocestoides. Kod obe vrste domaćina, vrednosti Berger-Parkerovog indeksa ukazale su na relativno ujednačenu respodelu parazita po vrstama u ukupnom uzorku, dok su sva tri indeksa (Šenonov, Simpsonov i Berger-Parkerov) pokazala su da je područje Bačke sa najvišim biodiverzitetom zajednica helminata. Za vrste Echinococcus multilocularis i Alaria alata utvrđena je statistički značajna razlika u procentu inficiranih lisica u zavisnosti od područja Vojvodine. Prema taksonomskoj strukturi helmintofaune kod lisica je dokazana najveća procentualna zastupljenost mešovite infekcije (61%), dok se broj vrsta po domaćinu kretao od 1 do 5. Registrovane su 42 različite kombinacije vrsta parazita. Kod šakala se takođe najčešće javljala mešovita infekcija (59%), dok se broj vrsta po domaćinu kretao od 1 do 4. Registrovano je 11 kombinacija crevnih parazita.  Koprološki test se u ovom istraživanju pokazao kao nisko osetljiv i manje specifičan za identifikaciju parazita u odnosu  na  direktan  pregled  intestinuma  nakon  autopsije životinje.  Prevalenca infestiranih lisica (56.3%) i šakala (48%) dokazana koprološkom metodom manja je u odnosu na prevalencu prema patološkom nalazu. Kod obe vrste domaćina nije registrovan statistički značajan uticaj pola na prevalencu infekcije. Od identifikovanih vrsta helminata lisica i šakala, više od polovine njih ima zoonotski ili potencijalni zoonotski značaj: Alaria alata,  Mesocestoides spp., Echinococcus multilocularis, Toxocara  canis i Uncinaria stenocephala. Najvažnija među njima je pantljičara E.  multilocularis, uzročnik ehinokokoze, bolesti svrstane na listu zoonoza od prioriteta na području Srbije. Na području Srema dokazana je pojava žarišta multilokularne ehinokokoze, zbog čega je neophodna optimizacija strategije za kontrolu širenja date vrste parazita.During the period from 2015. to 2018. year, 223 red foxes and 64  jackals  from  the  area  of  Vojvodina  were  examined. Parasitological  examination  revealed  9  species  of  intestinal helminths,  thereof  one  species  of  fluke  (Alaria  alata),  four species  of  tapeworms  (Mesocestoides  spp.,  Ecinococcus multilocularis,  Taeniapisiformis,  Taenia hydatigena)  and four species  of  nematodes  (Toxocara  canis,  Toxascaris  leonina, Uncinaria  stenocephala,  Pterygodermatites  affinis).  The nematode Pterygodermatites affinis was recorded in Vojvodina for the first time. There were isolated 4483 individuals of the parasite, thereof 3826 at red foxes and 657 at jackals. The higher infestation  of  foxes  (79.8%)  compared  to  jackales  (57.8%) (p=0.0003) was recorded. The highest percentage of both hostspecies  (Vulpes  vulpes-  49.3%;  Canis  aureus-  42.2%)  was infected with tapeworms of the genus  Mesocestoides.  In both host species, the value of the Berger-Parker index indicated a relatively uniform  distribution of parasites by species in the total sample, while all three indices (Shannon, Simpson and BergerParker)  showed  that  the  area  of  Bačka  had  the  highest biodiversity  of  helminth  community.  For  the  species Echinococcus multilocularis and  Alaria  alata  was confirmed a statistically significant difference in the percentage of infected foxes  depending  on  the  area  of  Vojvodina.  According  to  the taxonomic structure of helminth fauna, in foxes was proven the highest percentage of mixed infection (61%), while the number of species per host ranged from 1 to 5. There were registered 12 different combinations of parasite species. In jackals, the mixed infection was also the most common  (59%), while the number of  species  per  host  ranged  from  1  to  4.  There  were  also registered  11  combinations  of  intestinal  parasites.  The coprologic test in this study proved to be low sensitiv and less specific  for  identification  of  parasites  compared  to  direct examination  of  the  intestine  after  autopsy  of  the  animal.  The prevalence of infested foxes (56.3%) and jackals (48%) proven by  the  coprological  method  was  lower  compered  to  the prevalence of patological finding. The statistically significant influence  of  sex  on  the  prevalence  of  infection  was  not registered in neither one of the host species. Of the identified species  of  helminths,  at  foxes  and  jackals,  more  than  half  of them  have  zoonotic  or  potential  zoonotic  significance:  Alaria alata,  Mesocestoides  spp.,  Echinococcus  multilocularis, Toxocara canis  i  Uncinaria stenocephala.  The most important among  them  is  the  tapeworm  E.  multilocularis,  the  cause  of echinococcosis, a disease classified as a zoonosis of priorities in Serbia. In the area of Srem, the occurence of foci of multilocular ecinococcosis  was  proved,  which  is  why  it  is  necessary  to optimize the strategy to control the spread of parasites