Neuromuscular electrical stimulation (NMES) has been consistently demonstrated to improve skeletal muscle function in neurological populations with movement disorders, such as poststroke and incomplete spinal cord injury (Vanderthommen and Duchateau, 2007). Recent research has documented that rapid, supraspinal central nervous system reorganisation/neuroplastic mechanisms are also implicated during NMES (Chipchase et al., 2011). Functional neuroimaging studies have shown NMES to activate a network of sub-cortical and cortical brain regions, including the sensorimotor (SMC) and prefrontal (PFC) cortex (Blickenstorfer et al., 2009; Han et al., 2003; Muthalib et al., 2012). A relationship between increase in SMC activation with increasing NMES current intensity up to motor threshold has been previously reported using functional MRI (Smith et al., 2003). However, since clinical neurorehabilitation programmes commonly utilise NMES current intensities above the motor threshold and up to the maximum tolerated current intensity (MTI), limited research has determined the cortical correlates of increasing NMES current intensity at or above MTI (Muthalib et al., 2012). In our previous study (Muthalib et al., 2012), we assessed contralateral PFC activation using 1-channel functional near infrared spectroscopy (fNIRS) during NMES of the elbow flexors by increasing current intensity from motor threshold to greater than MTI and showed a linear relationship between NMES current intensity and the level of PFC activation. However, the relationship between NMES current intensity and activation of the motor cortical network, including SMC and PFC, has not been clarified. Moreover, it is of scientific and clinical relevance to know how NMES affects the central nervous system, especially in comparison to voluntary (VOL) muscle activation. Therefore, the aim of this study was to utilise multi-channel time domain fNIRS to compare SMC and PFC activation between VOL and NMESevoked wrist extension movements

Caffini, Matteo

Contini, Davide

Kerr, Graham

Muthalib, Mark

Perrey, Stephane

Re, Rebecca

Spinelli, Lorenzo

Torricelli, Alessandro

Zucchelli, Lucia

Queensland University of Technology ePrints Archive

This is the author’s version of a work that was submitted/accepted for pub-lication in the following source:Muthalib, M., Re, R., Zucchelli, L., Perry, S., Contini, D., Caffini, M.,Spinelli, L., Kerr, G.K., & Torricelli, A. (2013) Comparison betweenelectrically-evoked and voluntary wrist movements on sensorimotor andprefrontal cortical activation : A multi-channel time domain fNIRS study.In Proceedings of the NIR 2013 : 16th International Conference on NearInfrared Spectroscopy, IRSTEA – France Institut National de recherche ensciences et technologies pour l’environnement et l’agriculture., La Grande-Motte, France, pp. 349-351.This file was downloaded from: http://eprints.qut.edu.au/64613/c© Copyright 2013 IRSTEA – FranceNotice: Changes introduced as a result of publishing processes such ascopy-editing and formatting may not be reflected in this document. For adefinitive version of this work, please refer to the published source: 1 1 Comparison between electrically‐evoked and voluntary wrist movements on sensorimotor and 2 prefrontal cortical activation: A multi‐channel time domain fNIRS study 3  4 M. Muthalib*a,b, R. Re*c, L. Zucchellic, S. Perreya, D. Continic, M. Caffinid, L. Spinellie, G. Kerrb, A. 5 Torricellic 6  7 *authors contributed equally to the work 8 aMovement To Health (M2H) Laboratory, EuroMov, Montpellier‐1 University, Montpellier, France 9 bMovement Neuroscience Program, IHBI, Brisbane, Australia 10 cDipartimento di Fisica, Politecnico di Milano, Milan, Italy 11 dDipartimento di Elettronica, Informazione e Bioingegneria, Politecnico di Milano, Milan, Italy 12 eIstituto di Fotonica e Nanotecnologie, CNR, Milan, Italy 13  14 Corresponding author: 15 Makii Muthalib, PhD 16 Movement to Health (M2H) Laboratory, EuroMov, Montpellier‐1 University,  17 700 Avenue du Pic Saint Loup, 34090, Montpellier, France  18 E‐mail: makii.muthalib@univ‐montp1.fr/makii.muthalib@gmail.com  19 Phone: +33‐411759066 20 Fax: +33‐411759050 21  22  2Abstract 23 A time domain 32‐channel fNIRS instrument was employed to map bilateral sensorimotor (SMC) 24 and  prefrontal  (PFC)  cortical  activities  during  voluntary  (VOL)  and  neuromuscular  electrical 25 stimulation  (NMES)‐evoked wrist extension movements  in nine healthy volunteers. The NMES‐26 evoked  wrist  extension  paradigm  significantly  increased  activation  of  the  contralateral  SMC, 27 which was comparable to VOL. However, a greater bilateral SMC and PFC activation was  found 28 during the higher NMES current intensities, which could be due in part to a nociceptive response 29 to NMES.  30  31 Introduction  32 Neuromuscular  electrical  stimulation  (NMES)  has  been  consistently  demonstrated  to  improve 33 skeletal  muscle  function  in  neurological  populations  with  movement  disorders,  such  as  post‐34 stroke  and  incomplete  spinal  cord  injury  (Vanderthommen  and  Duchateau,  2007).  Recent 35 research  has  documented  that  rapid  supraspinal  central  nervous  system  36 reorganisation/neuroplastic  mechanisms  are  also  implicated  during  NMES  (Chipchase  et  al., 37 2011). Functional neuroimaging studies have shown NMES to activate a network of sub‐cortical 38 and  cortical  brain  regions,  including  the  sensorimotor  (SMC)  and  prefrontal  (PFC)  cortex 39 (Blickenstorfer  et  al.,  2009;  Han  et  al.,  2003;  Muthalib  et  al.,  2012).  A  relationship  between 40 increase  in  SMC  activation with  increasing NMES  current  intensity  up  to motor  threshold  has 41 been  previously  reported  using  fMRI  (Smith  et  al.,  2003).  However,  since  clinical 42 neurorehabilitation  programmes  commonly  utilize  NMES  current  intensities  above  the  motor 43 threshold  and  up  to  the  maximum  tolerated  current  intensity  (MTI),  limited  research  has 44 determined  the  cortical  correlates  of  increasing  NMES  current  intensity  at  or  above  MTI 45 (Muthalib et al., 2012).  In our previous  study  (Muthalib et al., 2012) we assessed contralateral 46 PFC activation using a 1‐channel  functional near  infrared  spectroscopy  (fNIRS) during NMES of 47  3the  elbow  flexors  by  increasing  the  current  intensity  from motor  threshold  to  over MTI,  and 48 showed  a  linear  relationship between NMES  current  intensity  and  the  level of  PFC  activation. 49 However, the relationship between NMES current  intensity and activation of the motor cortical 50 network,  including  the  SMC  and  PFC,  has  not  been  clarified. Moreover,  it  is  of  scientific  and 51 clinical  relevance  to  know  how  NMES  affects  the  central  nervous  system,  especially  in 52 comparison to voluntary (VOL) muscle activation. Therefore, the aim of this study was to utilise 53 multi‐channel time domain fNIRS to compare SMC and PFC activation between VOL and NMES‐54 evoked wrist extension movements. 55  56 Material and Methods  57 Subjects 58 Nine healthy volunteers (39±13y, 8 male and 1 female) participated in this study. All the subjects 59 had  no  known  health  problems  or  any  upper  extremity  muscle  or  joint  injuries.  Subject 60 enrolment  in  the  study  and  related  data  handling  were  in  accordance  to  the  guidelines 61 established by the local Institutional Review Board. 62  63 Equipment 64  65 NMES 66 NMES was carried out with  the portable system CEFAR Physio 5  (DJO France SAS, France). The 67 right wrist extensor muscles were stimulated (biphasic symmetrical rectangular pulse shapes at 68 30 Hz and 200 µs pulse width) with a pair of 5 cm x 5 cm self‐adhesive electrodes. Four NMES 69 current  intensities were used based on  individual’s MTI: 10%MTI (4±1 mA), 50%MTI (18±4 mA), 70 MTI (36±7 mA) and over‐MTI (66±14 mA). 71  72 fNIRS 73  4A  32‐channel  time  domain  fNIRS  medical  device  developed  at  the  Department  of  Physics 74 Politecnico di Milano (Contini et al., 2006) was used. A total of 16 detection bundles and 10 light 75 sources were positioned centered over the bilateral SMC and PFC regions. Sequential illumination 76 of pairs of light sources in the left and right hemisphere every 0.2s allowed for the acquisition of 77 32  channels  with  an  overall  acquisition  time  of  1s.  Oxygenated  hemoglobin  (O2Hb)  and 78 deoxygenated  hemoglobin  (HHb)  changes  in  the  SMC  and  PFC  regions  were  estimated  by  a 79 method based on the use of late time‐gate to enhance the contribution of the signal from deeper 80 cortical regions and to reduce the contribution from superficial layers (i.e. scalp, skull) (Molteni et 81 al., 2012).  82  83 Protocol 84  Subjects  initially  performed  VOL  wrist  extension  movements  followed  by  the  four  NMES 85 conditions (10%MTI, 50%MTI, MTI and over‐MTI) in a blocked design. Each condition consisted of 86 10 blocks of 20s baseline followed by 20s task (1s contraction/stimulation, 1s rest) and 20s rest. A 87 2 min rest period followed each of the conditions. Subjective pain rating was monitored using a 88 12‐point pain rating scale (PRS).  89  90 Analysis 91 General  linear model  (GLM) analysis using statistical parametric mapping  (SPM) was applied  to 92 the  fNIRS  data  of  a  single  subject  first  and  then  to  the  whole  group  by  using  the  NIRS‐SPM 93 software  (Ye  et  al.,  2009).  Regressors  and  design  matrix  were  constructed  so  that  cortical 94 activation was  indicated by an  increase  in  the O2Hb  concentration and by a decrease  for HHb 95 concentration. GLM analysis of  the whole group was performed using NIRS‐SPM separately  for 96 VOL and each NMES condition compared to baseline (rest), and also by contrasting each NMES 97 condition with  the VOL condition. The T statistics on contrasted  regressors were calculated  for 98 every channel, and interpolated T values were then computed over the whole probe extension.  99  5 100 Results  101 The VOL condition produced overt wrist extension movements with no subjective  indications of 102 pain  or  discomfort.  The  50%MTI,  MTI  and  over‐MTI  NMES  conditions  produced  similar  wrist 103 extension  movements  as  those  produced  during  VOL,  however,  the  stimulations  were 104 mild/moderately painful  for  the 50%MTI condition  (PRS: 2±1) and were high/extremely painful 105 for  both  MTI  and  over‐MTI  conditions  (PRS:  5±1  and  7±1,  respectively).  The  10%MTI  NMES 106 condition did not produce wrist movements nor produced pain/discomfort, and were generally 107 perceived as tingling sensations.   108  109  110 Figure 1. NIRS‐SPM cortical activation maps  (N=9, p<0.05, uncorrected)  for O2Hb  (top row) and 111 HHb (bottom row) compared to the baseline period during the voluntary (VOL) and NMES‐evoked 112 wrist extension movements (left to right column: VOL, 50%MTI, MTI, over100%MTI). The 10%MTI 113 showed no significant effect compared to baseline. 114  115 Figure 1 shows the group cortical O2Hb and HHb SPM activation maps during the VOL and NMES 116 conditions compared  to baseline  (rest).  In each panel  the spatial distribution of  the T values  is 117 plotted. The VOL condition  significantly  increased cortical activation  (i.e.,  increase  in O2Hb and 118 concomitant  decrease  in HHb)  of  the  contralateral  SMC  region, while  the  ipsilateral  SMC  and 119  6bilateral  PFC  regions  showed  no  significant  changes.  The  NMES‐evoked  wrist  extension 120 paradigms  (50%MTI, MTI and over‐MTI) also  showed  significant  increases  in  contralateral SMC 121 activation,  and  the  O2Hb  maps  indicated  smaller  significant  increases  in  ipsilateral  SMC  and 122 bilateral PFC activation. No SMC or PFC regions were significantly activated above baseline levels 123 during the 10%MTI condition.  124  125  126 Figure 2. NIRS‐SPM cortical activation maps  (N=9, p<0.05, uncorrected)  for O2Hb  (top row) and 127 HHb  (bottom  row) during  the NMES‐evoked wrist movements.  Contrasts  versus  the  voluntary 128 (VOL) condition (left to right column: 50%MTI vs. VOL, MTI vs. VOL, and over‐MTI vs. VOL). The 129 10%MTI showed no significant effects. 130  131 Figure 2 shows the cortical O2Hb and HHb SPM activation maps obtained contrasting each NMES 132 condition with the VOL condition. Both the O2Hb and HHb contrast maps indicated that 50%MTI, 133 MTI and over‐MTI activated a significantly greater region of the contralateral SMC compared to 134 VOL.  The  O2Hb  contrast  maps  also  indicated  that,  compared  to  VOL,  the  over‐MTI  condition 135 activated the ipsilateral SMC and bilateral PFC, while smaller ipsilateral SMC and PFC activations 136 were  found  in  the  50%MTI  and  MTI  conditions.  The  HHb  contrast  maps  primarily  showed  a 137  7greater  region of  the contralateral SMC activation with  the  increase  in NMES current  intensity, 138 but no ipsilateral activation (see Figure 2).  139  140 Discussion 141 To the best of our knowledge this is the first time that multi‐channel fNIRS has been employed to 142 compare SMC and PFC activation between VOL and NMES‐evoked movements.  As  expected, 143 VOL resulted in activity of the contralateral SMC that is well known to be associated with motor 144 tasks  (Leff  et  al.,  2011;  Muthalib  et  al.,  in  press).  Although  NMES  principle  lies  in  applying 145 repeated electrical currents to the peripheral motoneuronal axons that elicit either  isometric or 146 concentric muscle contractions, NMES also activates peripheral sensory neuronal axons that send 147 proprioceptive and nociceptive signals from the stimulated muscle to the central nervous system 148 leading  to  changes  in  cortical plasticity  and  activation  (Chipchase et  al., 2011; Hortobagyi  and 149 Maffiuletti,  2011).  In  the  present  study, NMES  above  the motor  threshold  (50%MTI, MTI  and 150 over‐MTI)  increased  fNIRS‐derived  contralateral  SMC  activation  which  is  in  agreement  with 151 previous fMRI findings  (Blickenstorfer et al., 2009; Han et al., 2003; Smith et al., 2003). A novel 152 finding of the present study was that the contralateral SMC activation region found during NMES‐153 evoked  movements  (50%MTI,  MTI,  and  over‐MTI)  was  comparable  to  VOL,  although  with  a 154 greater  region  of  activation  surrounding  the  contralateral  SMC.  The  clinical  benefits  of NMES 155 have  been  proposed  to  be  via  a  sensorimotor  integration  mechanism  whereby  increased 156 proprioceptive  signals  from  evoked  movements  activate  the  SMC  thereby  increasing  cortical 157 excitability,  and  facilitating  greater  voluntary  activation  of  the  relevant  neuronal  network 158 (Hortobagyi  and  Maffiuletti,  2011;  Ridding  and  Rothwell,  1999).  The  present  study  findings 159 suggest  that  electrically‐evoked  wrist  extension  movements  (50%MTI,  MTI,  and  over‐MTI) 160 activated brain regions related to sensorimotor integration. It is possible that the higher bilateral 161 SMC  and  PFC  activation  found  during  NMES  at  higher  current  intensities  are  due  to  both 162  8increased nociceptive processing and sensorimotor integration in these cortical regions (Muthalib 163 et al., 2012). 164  165 Conclusion  166 This  study has  shown  that NMES‐evoked movements  activate  a  relatively  similar  contralateral 167 SMC  region  compared  to  VOL,  and  increasing  the  NMES  current  intensities  activate  a  larger 168 bilateral SMC and PFC  region compared  to VOL. This  study provides a better understanding of 169 how therapeutic NMES interacts with the central nervous system, which may allow for improved 170 neurorehabilitation therapy monitoring. 171  172 Acknowledgments 173 The  authors  would  like  to  thank  Prof.  Marco  Ferrari  and  Dr.  Valentina  Quaresima  for  their 174 contribution to the project. 175  176 References 177 Blickenstorfer, A., Kleiser, R., Keller, T., Keisker, B., Meyer, M., Riener, R., Kollias, S., 2009. Cortical 178 and subcortical correlates of functional electrical stimulation of wrist extensor and flexor muscles 179 revealed by fMRI. Hum Brain Mapp 30, 963‐975. 180 Chipchase, L.S., Schabrun, S.M., Hodges, P.W., 2011. Peripheral electrical  stimulation  to  induce 181 cortical plasticity: a systematic review of stimulus parameters. Clin Neurophysiol 122, 456‐463. 182 Contini, D., Torricelli, A., Pifferi, A., Spinelli, L., Paglia, F., Cubeddu, R., 2006. Multi‐channel time‐183 resolved system for functional near infrared spectroscopy. Opt Express 14, 5418‐5432. 184  9Han,  B.S.,  Jang,  S.H.,  Chang,  Y.,  Byun, W.M.,  Lim,  S.K.,  Kang,  D.S.,  2003.  Functional magnetic 185 resonance  image  finding of  cortical activation by neuromuscular electrical  stimulation on wrist 186 extensor muscles. Am J Phys Med Rehabil 82, 17‐20. 187 Hortobagyi,  T.,  Maffiuletti,  N.A.,  2011.  Neural  adaptations  to  electrical  stimulation  strength 188 training. Eur J Appl Physiol 111, 2439‐2449. 189 Leff, D.R., Orihuela‐Espina,  F.,  Elwell,  C.E., Athanasiou,  T., Delpy, D.T., Darzi, A.W.,  Yang, G.Z., 190 2011. Assessment of  the  cerebral  cortex during motor  task behaviours  in  adults:  a  systematic 191 review of functional near infrared spectroscopy (fNIRS) studies. Neuroimage 54, 2922‐2936. 192 Molteni, E., Contini, D., Caffini, M., Baselli, G., Spinelli, L., Cubeddu, R., Cerutti, S., Bianchi, A.M., 193 Torricelli, A., 2012.  Load‐dependent brain activation assessed by  time‐domain  functional near‐194 infrared  spectroscopy during a working memory  task with graded  levels of difficulty.  J Biomed 195 Opt 17, 056005. 196 Muthalib,  M.,  Anwar,  A.R.,  Perrey,  S.,  Dat,  M.,  Galka,  A.,  Wolff,  S.,  Heute,  U.,  Deuschl,  G., 197 Raethjen,  J.,  Muthuraman,  M.,  in  press.  Multimodal  integration  of  fNIRS,  fMRI  and  EEG 198 neuroimaging Clin Neurophysiol. 199 Muthalib,  M.,  Ferrari,  M.,  Quaresima,  V.,  Nosaka,  K.,  2012.  Frontal  cortex  activation  during 200 electrical muscle stimulation as revealed by functional near‐infrared spectroscopy. Adv Exp Med 201 Biol 737, 45‐49. 202 Ridding,  M.C.,  Rothwell,  J.C.,  1999.  Afferent  input  and  cortical  organisation:  a  study  with 203 magnetic stimulation. Exp Brain Res 126, 536‐544. 204  10Smith, G.V., Alon, G., Roys, S.R., Gullapalli, R.P., 2003. Functional MRI determination of a dose‐205 response  relationship  to  lower  extremity  neuromuscular  electrical  stimulation  in  healthy 206 subjects. Exp Brain Res 150, 33‐39. 207 Vanderthommen,  M.,  Duchateau,  J.,  2007.  Electrical  stimulation  as  a  modality  to  improve 208 performance of the neuromuscular system. Exerc Sport Sci Rev 35, 180‐185. 209 Ye,  J.C., Tak, S.,  Jang, K.E.,  Jung,  J.,  Jang,  J., 2009. NIRS‐SPM: statistical parametric mapping  for 210 near‐infrared spectroscopy. Neuroimage 44, 428‐447. 211  212 

Comparison between electrically-evoked and voluntary wrist movements on sensorimotor and prefrontal cortical activation: A multi-channel time domain functional NIRS study

http://eprints.qut.edu.au/64613/4/64613.pdf

Comparison between electrically-evoked and voluntary wrist movements on sensorimotor and prefrontal cortical activation: A multi-channel time domain functional NIRS study

Abstract

Similar works

Full text

Available Versions

Queensland University of Technology ePrints Archive