Skew deviation é o desalinhamento vertical dos olhos causado pordisfunção unilateral no tronco cerebral, cerebelo ou sistema vestibularperiférico, comprometendo as vias por onde transitam impulsosdos órgãos otolíticos aos núcleos oculomotores. Está frequentementeassociado a torção ocular e inclinação da cabeça, compondo, assim,a ocular tilt reaction. Neste artigo os autores ressaltam aspectoshistóricos, fisiológicos, etiopatogênicos e clínicos que contribuempara caracterizar ambas as condições, além da diferenciação clínicacom a paralisia do nervo troclear

da Silva, Marcos Martins

Maranhão, Eliana T.

Maranhão-Filho, Péricles

Meneghin, Ana Carolina

Portuguese

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1Revista Brasileira de Neurologia » Volume 51 » Nº 1 » jan - fev - mar, 2015Rev Bras Neurol. 51(1):1-5, 2015Skew deviation e ocular tilt reaction versus paralisia do nervo troclearSkew deviation and ocular tilt reaction versus trochlear nerve palsyPéricles Maranhão-Filho1, Eliana T. Maranhão2, Marcos Martins da Silva3, Ana Carolina Meneghin41 MD, PhD. Serviço de Neurologia da Faculdade de Medicina do Hospital Universitário Clementino Fraga Filho (HUCFF) da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ) e Instituto Nacional de Câncer (Inca) – Hospital do Câncer I (HC-I), Rio de Janeiro, RJ, Brasil. 2 PT, MSc. Doutoranda do Programa de Pós-graduação da UFRJ e fisioterapeuta do Inca – HC-I, Rio de Janeiro, RJ, Brasil.3 MD, MSc. Professor-assistente de Neurologia e doutorando do Programa de Pós-graduação da UFRJ, Rio de Janeiro, RJ, Brasil. 4 MD. Residente do Serviço de Neurologia da Faculdade de Medicina, HUCFF-UFRJ, Rio de Janeiro, RJ, Brasil.Endereço para correspondência: Dr. Péricles Maranhão Filho. Av. Prefeito Dulcídio Cardoso, 1680/1802, Barra da Tijuca – 22620-311 – Rio de Janeiro, RJ, Brasil.  www.neurobarra.comRESUMOSkew deviation é o desalinhamento vertical dos olhos causado por disfunção unilateral no tronco cerebral, cerebelo ou sistema vestibu-lar periférico, comprometendo as vias por onde transitam impulsos dos órgãos otolíticos aos núcleos oculomotores. Está frequentemen-te associado a torção ocular e inclinação da cabeça, compondo, as-sim, a ocular tilt reaction. Neste artigo os autores ressaltam aspectos históricos, fisiológicos, etiopatogênicos e clínicos que contribuem para caracterizar ambas as condições, além da diferenciação clínica com a paralisia do nervo troclear. Palavras-chave: Skew deviation, ocular tilt reaction, paralisia do nervo troclear.ABSTRACTSkew deviation is the vertical misalignment of the eyes caused by unilateral dysfunction in the brain stem, cerebellum or peripheral vestibular system, resulting imbalance in otolith input to the oculo-motor system. It’s often associated with ocular torsion and head tilt, which together comprise the ocular tilt reaction. In this article the au-thors emphasize the historical, physiological, etiopathogenesis and clinical aspects that contribute to characterize both conditions, and help to differentiate them clinically from trochlear nerve palsy.Keywords: Skew deviation, ocular tilt reaction, trochlear nerve palsy. 2 Revista Brasileira de Neurologia » Volume 51 » Nº 1 » jan - fev - mar, 2015INTRODUÇÃOSkew deviation (SD) é o desalinhamento vertical dos olhos causado por comprometimento da aferência pré-nuclear vestibular aos núcleos motores oculares. Eventuais desvios torcional e horizontal também po-dem estar associados.1,2 SD foi descrito inicialmente em 1824, em animais, pelo francês François Magen-die (1783-1855), pioneiro da fisiologia experimen-tal.1 Em 1904, os neurologistas ingleses Thomas G. Stewart (1877-1957) e Sir Gordon Holmes (1876-1965) reconheceram o fenômeno em humanos pela primeira vez – em pacientes com tumor cerebelar.3 Em 1956, o oftalmologista Americano David G. Co-gan (1908-1993), em seu livro Neurology of the Eye Muscles, considerou que SD ocorria devido ao envol-vimento das vias vestíbulo-oculares, porém com par-cos indícios de localização, exceto por apontar para comprometimento da fossa posterior.4 Em 1975, Keane5 descreveu 100 casos de pa-cientes com SD por envolvimento principalmente da ponte, mas também com lesões no bulbo e no mesencéfalo. Nesse mesmo ano, Westheimer e Blair,6 estudando os efeitos de estímulos elétricos no tronco cerebral de macacos, evidenciaram um conjunto de respostas simultâneas caracterizadas por SD, inclina-ção da cabeça e torção ocular, o qual denominaram de ocular tilt reaction (OTR). Essa tríade clássica somente foi descrita pela primeira vez em seres hu-manos em 1977, por Rabinovitch et al.7 Na prática neurológica diária, estrabismos verticais por vezes são difíceis de ser diferenciados: SD, OTR (central ou periférica) ou paralisia do nervo troclear? Neste artigo, ressaltam-se os principais aspectos clínicos que contribuem para diferenciar essas condições. Optamos por manter as expressões “skew deviation”, “ocular tilt reaction” e “counterroll” nas suas formas originais, dado o uso já consagrado. SKEW DEVIATION E OCULAR TILT REACTION FisiologiaAnimais com olhos laterais e seres humanos possuem o sistema vestibular com os canais semicirculares mais ou menos alinhados com o eixo longo dos músculos extraoculares. Quando a cabeça gira num determina-do plano, o canal semicircular que está naquele plano de giro detecta a aceleração e envia impulsos excita-tórios aos músculos extraoculares correspondentes.8 O sistema vestibular, além de contribuir para esta-bilizar a imagem na fóvea (reflexo vestíbulo-ocular), também provê impulsos nervosos ascendentes de percepção espacial ao tálamo e córtex cerebral, assim como, por meio de projeções nervosas descendentes, ajusta a posição da cabeça e a postura do corpo (re-flexo vestibulomedular). O sistema otolítico (sáculo e utrículo) responde à aceleração linear (translação) e também à força da gravidade.1,2 Em muitos pacientes, o estrabismo vertical no SD associa-se à inclinação da cabeça e à torção ocu-lar. Esse conjunto recebe a denominação de OTR.2 Quando inclinamos a cabeça para a esquerda (aproxi-mando a orelha do ombro do mesmo lado), o utrícu-lo é primariamente ativado, gerando um movimento ocular torcional compensatório na direção oposta à da inclinação da cabeça.8 Nos humanos, a inclinação da cabeça é o maior componente do OTR fisiológi-co1 (Figura 1). Figura 1. OTR fisiológico. Na curva, a motociclista inclina o corpo para a esquerda e a cabeça para a direita (linhas brancas) de modo a se aproximar do vetor da força gravitacional e, dessa forma, manter a verticalidade (Foto: Marcelo Alves; motociclista: Samara Andrade – imagem autorizada).OTR representa uma resposta de endireitamento cujo objetivo é o de realinhar o eixo vertical tanto da cabeça quanto dos olhos para a estimativa interna, ainda que errônea, do eixo vertical absoluto da ter-ra.9 No caso apenas da inclinação da cabeça para o lado esquerdo, o movimento de rotação ocular está-tico (static ocular counterroll) se deve à ativação dos músculos oblíquo superior e reto superior, promo-vendo torção interna (inciclotorção) e pequena ele-vação do olho esquerdo, ao mesmo tempo em que os músculos oblíquo inferior e reto inferior contrala-Maranhão-Filho P et al.3Revista Brasileira de Neurologia » Volume 51 » Nº 1 » jan - fev - mar, 2015terais também são ativados causando torção externa (exciclotorção) e leve rebaixamento do olho direito. OTR é provavelmente um remanescente vestigial do reflexo primitivo de endireitamento, e tais movimen-tos rotacionais são compensatórios em apenas 10° a 20° do desvio da posição vertical.2 O reflexo utrículo-ocular se origina na mácula do órgão otolítico, o utrículo, que atua como um ace-lerômetro linear. As células ciliares da mácula utri-cular possuem ampla gama de vetores polarizáveis e sensíveis ao movimento da cabeça em diferentes direções.9 Assim sendo, os utrículos normalmente medeiam o reflexo vestíbulo-ocular durante o movi-mento linear ou translacional da cabeça, assim como o movimento ocular counterroll durante a inclinação estática da cabeça.2,8,10 Havendo alguma disfunção dessa via, ocorre também um erro na estimativa in-terna da verticalidade, com desvio da vertical visual subjetiva.11 EtiopatogeniaSD e OTR podem ser observados não apenas na disfunção vestibular periférica, mas também nas le-sões das vias graviceptivas, que ascendem do bulbo ao mesencéfalo.1 A disfunção da via utrículo-ocular unilateral devido a uma lesão vestibular tanto perifé-rica quanto central pode resultar de qualquer tipo de lesão: isquemia, desmielinização (esclerose múltipla), tumor, trauma, abscesso, hemorragia, siringobulbia, hipertensão intracraniana (rara) ou intervenção ci-rúrgica.9 Já foram registrados OTR em casos de mal-formação de Arnold-Chiary e platibasia. Quando os exames de neuroimagem são negativos, isso aponta para a possibilidade de lesão isquêmica, muito discre-ta, no tronco cerebral.1 Quadro clínico e diagnóstico de localizaçãoNa OTR a inclinação da cabeça é ipsilateral ao olho hipotrópico, e os polos superiores dos olhos giram na mesma direção da inclinação da cabeça. Também faz parte do quadro clínico o desvio da vertical vi-sual subjetiva para o mesmo lado da torção ocular (Figura 2). Apesar disso, exceto pela diplopia, OTR raramente causa sintomas por si só.1 É importante salientar que o conjunto de sinais citados contrasta com o ocular counterroll fisiológico, no qual os polos superiores de ambos os olhos giram na direção opos-ta à da inclinação da cabeça.2,8 Brandt e Dieterich reviram 155 pacientes com diagnóstico clínico de infarto agudo unilateral do tronco cerebral. Desses, 36% demonstraram SD associado a torção ocular. Acometimento bilateral ocorreu em 50% dos casos. Em todos os casos de lesão pontobulbar ocorreu SD ipsiversivo (para o lado do olho mais baixo), enquanto as lesões pon-tomesencefálicas e mesodiencefálicas causaram SD contraversivo.12 Casos de SD não comitante – quando a hipertro-pia varia de acordo com a posição dos olhos na ór-bita – são difíceis de serem diferenciados da paralisia dos músculos extrínsecos oculares.2 Na vestibulopa-tia periférica, com lesões afetando o órgão vestibu-lar ou seus nervos, pode haver SD e OTR devidos ao desequilíbrio de impulsos oriundos dos utrícu-los. Nas lesões vestibulares nucleares, por exemplo, na síndrome de Wallemberg, pode ocorrer SD com hipotropia do lado da lesão, além de inclinação da cabeça e torção ocular para o mesmo lado e discreta inciclotorção contralateral, no olho hipertrópico. A torção ocular pode ser dissociada com maior extor-ção no olho hipotrópico.8 Pacientes com lesões cerebelares também podem apresentar SD. O comprometimento do fascículo longitudinal medial pode gerar SD com hipertropia homolateral. Lesões no mesencéfalo, onde projeções otolíticas contatam com os núcleos do III e IV ner-vos craniais e o núcleo intersticial de Cajal (NIC), provocam SD e OTR com o olho hipertrópico ipsi-lateral à lesão, além de ciclotorção ocular e desvio da cabeça contralaterais.2 Figura 2. OTR. Masculino, 54 anos, com queixa de desequilíbrio e tonteiras há seis meses. Ao exame: (A) Inclinação da cabeça para a direita. (B) Hipertropia do olho esquerdo. (C1) Exciclotorção do olho hipotrópico. (C2) Inciclotorção do olho hipertrópico (C1 e C2 não foram documentados). A vertical visual subjetiva mostrou desvio de 3° para a direita. Ressonância magnética do encéfalo: normal. (Imagem autorizada)Estrabismo vertical: diagnóstico diferencial4 Revista Brasileira de Neurologia » Volume 51 » Nº 1 » jan - fev - mar, 2015Diagnóstico diferencialSD e OTR devem ser diferenciados do desalinhamen-to vertical causado por fraturas, síndrome de fibrose congênita, síndrome de Brown, doenças da junção neuromuscular (miastenia), doença metabólica (tiroi-diana), doença degenerativa (PSP) etc. Em pacientes com doença neurológica aguda, OTR deve ser cuida-dosamente diferenciada da paralisia do nervo troclear.1 Na paralisia do nervo troclear, a inclinação da ca-beça obedece a um mecanismo compensatório, en-quanto a mesma inclinação no SD faz parte de um mecanismo conjunto.9 Além disso, outros sinais neu-rológicos usualmente estão presentes na SD, mas não na paralisia do IV nervo (a menos que seja causada por trauma cerebral ou lesão do tronco cerebral), in-cluindo nistagmo provocado, paralisias oculomoto-ras, disartria, ataxia e hemiplegia.9 PARAlISIA DO NERvO TROClEARA paralisia unilateral do nervo troclear provoca in-clinação anormal da cabeça para o lado contrário ao do nervo lesado em mais de 70% dos pacientes. O intuito é de minimizar a hipertropia – e menos a ci-clotropia.13 O olho hipertrópico (do lado da lesão) se mostra exciclotorcido.9 O desvio do eixo vertical pode ser reduzido inclinando-se a cabeça para frente (queixo para baixo), e o desvio horizontal pode ser minimizado girando-se a face para o lado do nervo comprometido14 (Figura 3). Raramente ocorre incli-nação paradoxal da cabeça – para o mesmo lado da lesão. Dessa forma, as imagens ficam tão afastadas que o indivíduo reflexamente suprime uma delas.Na paralisa do IV nervo cranial, qualquer inclina-ção da vertical visual subjetiva é secundária à torção ocular, enquanto na OTR a torção é secundária à in-clinação visual subjetiva (ou ambos podem ser secun-dários a uma disfunção vestibular subjacente).1Devemos suspeitar de paralisia troclear unilateral em detrimento de OTR quando a torção ocular e a inclinação da cabeça na vertical visual subjetiva forem mensuráveis em apenas um dos olhos, estando a ca-beça na linha vertical (Tabela 1). Na paralisia bilateral do IV nervo, ambos os olhos torcem em sentidos opostos. Figura 3. Paralisia do nervo troclear à esquerda. Masculino, 64 anos, com queixa de tonteira e diplopia no dia seguinte à queda da própria altura, com trauma occipital, sem perda da consciência. (A) Inclinação da cabeça para o lado oposto ao da lesão. (B) Hipertropia esquerda. (C) Exciclotorção do olho hipertrópico (não documentada). Além disso: cabeça inclinada para frente (queixo para baixo) e face voltada para o lado da lesão. Exame de ressonância magnética do crânio normal. Em aproximadamente duas semanas ocorreu recuperação completa da inclinação cefálica, torção ocular e hipertropia. (Imagem autorizada)Tabela 1. Ocular tilt reaction versus paralisia do músculo oblíquo superior1Ocular tilt reaction Paralisia do oblíquo superiorInciclotorção do olho hipertrópico/exciclotorção do olho hipotrópicoExciclotorção do olho hipertrópicoInclinação binocular da vertical visual subjetivaInclinação monocular da vertical visual subjetivaInclinação compensatória da cabeça devido à vertical visual subjetiva alterada Inclinação compensatória da cabeça devido à diplopia verticalA causa mais frequente de paralisia do nervo tro-clear uni ou bilateral se deve a traumatismo de crâ-nio.10 Megadolicoectasias do sistema vertebrobasilar podem gerar comprometimento isolado do IV ner-vo.14 Nos pacientes com SD impõe-se realizar o teste de Parks-Bielshowsky (Parks-Bielshowsky three-step test) (*), no qual, a cada pergunta feita, reduzimos * Alfred Bielshowsky (1871-1940) foi um oftalmolo-gista alemão que, juntamente com Marshall Parks (1818-2005), o “pai da oftalmologia pediátrica”, criou  o teste de Pars-Bielshowsky, visando localizar o músculo comprome-tido no desalinhamento vertical dos olhos. Em 1936, Biel-showsky migrou para os Estados Unidos, onde todo seu conhecimento e didatismo foi muito bem aceito. Tornou-se chefe do Dartmouth Eye Institute, em New Hampshi-re, e serviu como médico na Segunda Guerra Mundial, atuando na batalha de Iwo Jima. Com sua primeira esposa, Angeline, teve 11 filhos. Faleceu subitamente em 1940, em New York. Não devemos confundi-lo com outro mé-dico, também alemão e seu contemporâneo, Max Bielsho-wsky (1860-1940), que era neuropatologista e criador do corante que leva seu nome.Maranhão-Filho P et al.5Revista Brasileira de Neurologia » Volume 51 » Nº 1 » jan - fev - mar, 2015pela metade as possibilidades dos músculos extrínse-cos oculares acometidos.10 Perguntas:1. Qual é o olho hipertrópico? Passamos da possibilidade de oito músculos acometidos para quatro.2. Para qual lado do olhar piora a hipertropia? Passamos para a possibilidade de apenas dois músculos comprometidos.3. Para qual lado a inclinação da cabeça piora a hipertropia? Aqui evidenciamos o músculo responsável pela hipertropia.No caso de paresia do nervo troclear esquerdo, por exemplo, o olho hipertrópico é o homolateral (1), e a hipertropia e a diplopia pioram quando o paciente olha para o lado direito (2), assim como quando inclina a cabeça para esse mesmo lado (3). Comentar todas as possibilidades de acometimento muscular no teste de Parks-Bielshowsky foge ao es-copo deste artigo. Para maiores detalhes, sugerimos complementar a leitura com Kline e Bajandas.10CONClUSÕESSD é um desalinhamento vertical do eixo visual cau-sado por um distúrbio dos impulsos pré-nucleares como resultado de lesões no tronco cerebral, cerebe-lo ou sistema vestibular periférico. Até recentemente o SD era considerado um distúrbio raro, sem locali-zação anatômica específica e sempre associado a pa-cientes debilitados. Entretanto, estudos mais recen-tes mostraram que: a) SD é comum; b) a lesão causal pode ser clinicamente localizada; c) pode acometer pacientes plenamente conscientes e deambulantes; d) eventualmente compõe um contexto mais geral denominado OTR. Se a síndrome clínica permitir a localização da lesão, o SD indica o lado acometido. Mas se, de acordo com a síndrome clínica, o lado da lesão for evidente, o local da lesão no tronco ce-rebral é indicado pela direção do SD: ipsiversivo na lesão caudal (pontobulbar) e contraversivo na lesão cranial (pontomesencefálica). Pelo fato de SD/OTR poder clinicamente mimetizar o estrabismo vertical da paralisia do nervo troclear, eles contribuem para o diagnóstico correto da última, a história, o exame oculomotor detalhado, a unilateralidade e a direção da ciclotorção, além dos resultados dos exames de imagem.Conflitos de interesse Os autores declaram não haver conflitos de interesse.REFERÊNCIAS1. Brodsky MC, Donahue SP, Vaphiades M, et al. 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Skew deviation e ocular tilt reaction versus paralisia do nervo troclear

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