Thermal non-equilibria promote prebiotic DNA and RNA polymerization

Life is based on informational polymers such as DNA or RNA. For their polymerization, high concentrations of monomer building blocks are required. Before compartmentalization occurred on early Earth, prebiotic de novo strand formation of nucleic acids suffered from dilution of reagents and products. In this doctoral thesis, I show that the ubiquitous non-equilibrium conditions within heated underwater rock cracks on early Earth could have formed a natural habitat for nurturing RNA and DNA polymerization. This study demonstrates how the yield of otherwise inefficient primordial polymerization reactions is enhanced by a physical non-equilibrium triggered by thermal gradients. Heat fluxes across a thin rock crack accumulate the monomeric building blocks of DNA and RNA which enhances their polymerization. Also the resulting polymers are localized inside the pore over long times and protected against diffusion. Enclosed gas bubbles can additionally trigger micro-scale wet-dry cycles and enable dry-based reaction. In a closed system, I found nucleotides concentrate 10-fold at the bottom of the lab-built crack after 24 hours with a $10^4$-fold relative accumulation for the chosen \SI{40}{\milli\metre} high crack. I found enhanced polymerization from aminoimidazolized DNA nucleotides and 2',3'-cyclic RNA nucleotides, up to 25-fold. The activity of these substrates is known to be very limited under isothermal bulk conditions. Moreover, co-polymerization of 2',3'-cGMP and 2',3'-cCMP in the thermal trap showed an increased heterogeneity in sequence composition compared to isothermal drying, enlarging the encoded sequence space. Finite element simulations on long time-scales showed how open pores with continuous collection of reagents can accommodate an active polymerization reaction over years while the escape of the nucleotides from the crack is negligible. This simple physical non-equilibrium habitat of a heated, water-filled rock pore creates an active, cell-like compartment that accumulates nucleotides for polymerization and traps RNA strands, providing a pre-cellular non-equilibrium setting for the first steps of molecular evolution.Das Leben basiert auf den Informationspolymeren DNA und RNA. Für ihre Polymerisation sind hohe Konzentrationen von initialen Monomerbausteinen erforderlich. Bevor es auf der frühen Erde zur Kompartimentierung kam, litt die präbiotische de novo Strangbildung von Nukleinsäuren unter der Verdünnung ihrer Edukte und Produkte. In dieser Doktorarbeit zeige ich, dass die allgegenwärtigen Nicht-Gleichgewichtsbedingungen in erhitzten Unterwasser-Gesteinsspalten auf der frühen Erde ein natürliches Habitat für eine erhöhte RNA- und DNA-Polymerisation gebildet haben können. Diese Studie zeigt, wie die Ausbeute von ansonsten ineffizienten primordialen Polymerisationsreaktionen durch ein physikalisches Nicht-Gleichgewicht, das durch thermische Gradienten angetrieben wird, erhöht wird. Wärmeströme durch dünne Gesteinsrisse akkumulieren die monomeren Bausteine von DNA und RNA, was deren Polymerisation fördert. Auch bleiben die entstehenden Polymere bleiben über lange Zeiten im Inneren der Pore lokalisiert und vor Diffusion geschützt. Eingeschlossene Gasblasen können zusätzlich mikroskopische Nass-Trocken-Zyklen auslösen und eine trockene Polymerisationsreaktion in einer wasserhaltigen Umwelt ermöglichen. In einem geschlossenen System wurde nach 24 Stunden eine 10-fache Aufkonzentration von Nukleotiden am Boden des im Labor nachgebauten Risses gefunden, mit einer $10^4$-fachen relativen Akkumulation für die gewählte \SI{40}{\milli\metre} hohe Pore. Eine bis zu 25-fach erhöhte Polymerisation von aminoimidazolisierten DNA-Nukleotiden und 2',3'-zyklischen RNA-Nukleotiden konnte nachgewiesen werden. Es ist bekannt, dass die Aktivität dieser Substrate unter normalen, isothermen Bedingungen im Bulk sehr begrenzt ist. Darüber hinaus zeigte die gemeinsame Polymerisation von 2',3'-cGMP und 2',3'-cCMP in der thermischen Falle eine erhöhte Heterogenität in der Sequenzzusammensetzung im Vergleich zur isothermen Trocknung, wodurch der kodierte Sequenzraum vergrößert wird. Finite-Elemente-Simulationen auf langen Zeitskalen zeigten, wie offene Poren mit kontinuierlicher Anreicherung von Reagenzien eine aktive Polymerisationsreaktion über Jahre hinweg beherbergen können, während das Entweichen der Oligonukleotide aus dem Riss vernachlässigbar war. Dieses einfache physikalische Nichtgleichgewichtshabitat einer geheizte, wassergefüllten Gesteinspore schafft ein aktives, zellähnliches Kompartiment, das Nukleotide für die Polymerisation akkumuliert und RNA- und DNA-Stränge zurückbehält, wodurch eine präzelluläre Nichtgleichgewichtsumgebung für die ersten Schritte der molekularen Evolution entsteht

Supplementary Datasets for the Paper "A heated rock crack captures and polymerizes primordial DNA and RNA"

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