Patrick Berche

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Comptes RendusBiologiesPatrick BercheA new giant bacterium reminiscent of eukaryotesVolume 345, issue 2 (2022), p. 39-42Published online: 22 September 2022Issue date: 8 December 2022https://doi.org/10.5802/crbiol.87This article is licensed under theCreative Commons Attribution 4.0 International License.http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/Les Comptes Rendus. Biologies sont membres duCentre Mersenne pour l’édition scientifique ouvertewww.centre-mersenne.orge-ISSN : 1768-3238Comptes RendusBiologies2022, Vol. 345, 2, p. 39-42https://doi.org/10.5802/crbiol.87News and Views / C’est apparu dans la presseA new giant bacterium reminiscent of eukaryotesUne nouvelle bactérie géante réminiscence des eucaryotesPatrick Berche aa Membre de l’Académie de médecine, Université Paris-Cité, FranceE-mail: patrick.berche@u-paris.frKeywords. Giant bacteria, Sulfide-oxidizing bacteria, Thiomargarita magnifica, Thiomargaritanabimiensis, Epulopiscium fishelsoni.Mots-clés. Bactéries géantes, Bactéries oxydant les sulfures, Thiomargarita magnifica, Thiomargaritanabimiensis, Epulopiscium fishelsoni.Published online: 22 September 2022, Issue date: 8 December 2022La version française de l’article est disponible à la suite de la version anglaiseSince their discovery by Antoni van Leeuwenhoekin 1674, it has long been believed that bacteria areonly a few µm in length. This remains true in thevast majority of cases. But, in the last decades, gi-ant bacteria have been observed, often initially con-fused with eukaryotic organisms. These bacteria canreach a size of tens to few hundreds µm. They havebeen described in at least four phyla [1, 2]. Somegiants are even visible to the naked eye. In 1993,Esther Angert et al. discovered a giant bacterium(Epulopiscium fishelsoni) in the intestinal tract of aRed Sea surgeonfish (Acanthurus nigrofuscus). Ini-tially identified as a eukaryotic protist, it was in facta sulfur-oxidizing Gram-positive bacterium measur-ing 200–700 µm in length [3]. In 1997, Heide Schultzet al. from the Max Planck Institute for Marine Micro-biology, discovered a giant bacterium in Walvis Bay(Namibia) from a very unusual oxygen-free marinesediments, very rich in sulfides and organic mattermostly formed by dead diatoms. These bacteria mea-sure 100 to 300 µm in diameter on average, but canreach 750 µm. To the naked eye, these cocoidal bac-teria look like white pearls. It is a sulfur-oxidizing bac-terium named Thiomargarita nabimiensis, oxidizinghydrogen sulfide (H2S) into elemental sulfur and us-ing nitrate as electron acceptor. Vacuoles containingsulfur and nitrate can be visualized, allowing the bac-teria to survive long periods of nitrate and hydro-gen sulfide starvation [4]. This bacterium, like othersof this group, also has self-splicing introns, typicallyfound only in eukaryotes [5].1. Discovery of Thiomargarita magnificaJean-Marie Volland et al. have just published in Sci-ence the discovery of a new giant bacterium that theyISSN (electronic) : 1768-3238 https://comptes-rendus.academie-sciences.fr/biologies/40 Patrick Berchecall Thiomargarita magnifica [6]. This is a collabora-tive work between French teams from the Universityof the West Indies, the Museum of Natural History,Sorbonne University, and American teams from theUniversity of California, Berkeley. In 2009, one of theco-authors, Dr. Olivier Gros, a biologist from the Uni-versity of the West Indies, France, has observed whitefilaments of 0.9 cm to 2 cm attached to the sub-merged leaves of an aquatic plant (Rhizophora man-gle) in the mangrove forests of Guadeloupe [7]. Infact, the present study revealed that it was a sulfur-oxidizing bacterium of the γ-proteobacteria family,as T. namibiensis.The authors give a very detailed morphologicaland genomic description of this singular bacterium.By various imaging techniques, it appears that eachfilament consists of a single cell along most of itslength, without any dividing septum, with a par-tial constriction of the apical pole end where buds(daughter cells) can separate from the filament. Thebacterium has a large central vacuole along the fil-ament that corresponds to 75% of the total volumeof the bacterium. This vacuole contains high con-centrations of nitrate, allowing prolonged survivalin the absence of nitrate. The cytoplasm is thus re-stricted to a thin outer layer of 0.5 to 2 µm at the cellperiphery. This reduction of the cytoplasm wouldminimize the dependence on chemical diffusion ofnutrients since, unlike eukaryotes; bacteria do nothave an active intracellular transport system. In thecytoplasm, numerous white vesicles of about 2 µmin diameter form refractive sulfur granules. In addi-tion, the cytoplasm contains bubble-like membraneorganelles containing nuclear material with DNA fib-rils like the cell nuclei of eukaryotes. These vacuolemembranes contain ATP synthases producing ATP,as the mitochondria of eukaryotes. Virtually no bac-teria or archaea are known to segregate their geneticmaterial as the nucleus of eukaryotes with its nuclearmembrane. The rare exceptions with membrane-enclosed nucleoids are reported in one species ofAtribacteria and some species of Plancotomycetesthat have a membrane compartment containingDNA [8, 9].T. magnifica is a polyploid bacterium, like all giantbacteria previously described [10]. It contains an av-erage of 37,000 copies of the genome per mm of fila-ments. Its genome has been sequenced from five in-dividual cells showing a nucleotide identity greaterthan 99.5%. The genome size is estimated at 11–12 Mb, compared to the average bacterial genomesize of 4.2 Mb. The genome of T. magnifica con-tains more than 11,788 genes (compared to 3935genes on average in bacteria). The genome of thischemoautotrophic bacterium includes a large num-ber of genes dedicated to sulfur oxidation and car-bon fixation. Polyploidy is a means of decreasing se-lection pressure on genes, allowing intracellular geneduplications, reassortments of divergences leading toextreme intracellular genetic diversity in some giantsulfur-oxidizing bacteria [10].2. Giant bacteriaWhy means this gigantism? Giant bacteria belong to afew highly specialized bacterial groups. They live un-der extreme conditions of pH, temperature or pres-sure, and often thrive in carbon and nutrient richenvironments. For most bacteria, it is advantageousto be very small, because their metabolism dependson the diffusion of molecules across the cytoplas-mic membrane, a process that is very fast and ef-ficient only over short distances of a few microme-ters or less. Longer distances greatly slow down thediffusion of molecules. Eukaryotic protozoa, whichare 10 to 20 µm long and can sometimes reach 3 to4 cm [11], have overcome these constraints by devel-oping protein transporters and a system of organellesto organize subcellular functions. This could explainthe strategy of giant bacteria, which tends to increasetheir surface area relative to their volume, by re-stricting their cytoplasm. In the case of T. magnifica,we also observe compartmentalization, especially ofDNA, as in eukaryotes. Many questions remain unan-swered, notably about the metabolism and functionsof the organelles of these giant bacteria. As the au-thors suggest, this could be solved by culturing thisbacterium with a growth time of two weeks, similarto that of other species of Thiomargarita sp. [4].Research on the biology of giant bacteria is an-other unexpected step towards understanding theevolution of biological complexity of living cells,leading to the emergence of eukaryotic cells. Do theinnovations of life come from the adversity of hostileenvironments?Conflicts of interestThe author has no conflict of interest to declare.Patrick Berche 41Version françaiseDepuis leur découverte par Antoni van Leeuwen-hoek en 1674, on a longtemps cru que les bactériesne mesuraient que quelques µm de longueur. Celareste vrai dans la très grande majorité des cas. Mais,on a observé dans les dernières décennies des bac-téries géantes, souvent confondues au départ avecdes organismes eucaryotes. Ces bactéries peuvent at-teindre une taille de quelques dizaines à quelquescentaines deµm. Elles ont été décrites dans au moinsquatre phyla [1, 2]. Certaines géantes sont même vi-sibles à l’œil nu. En 1993, Esther Angert et al. del’Indiana University a mis au jour une bactérie géante(Epulopiscium fishelsoni) dans le tractus intestinald’un poisson-chirurgien de la mer Rouge (Acanthu-rus nigrofuscus). D’abord identifié comme un pro-tiste eucaryote, il s’agissait en réalité d’une bactériesulfureuse à Gram positif mesurant 200–700 µm delongueur [3]. En 1997, Heide Schultz et al. du MaxPlanck Institute for Marine Microbiology a découvertune bactérie géante à Walvis Bay en Namibie dansles sédiments marins très inhabituels, sans oxygène,très riche de sulfures et de matières organiques for-mées de diatomées mortes. Cette bactérie mesure100 à 300 µm de diamètre en moyenne, mais peutatteindre 750 µm. À l’œil nu, ces bactéries coccoïdesont l’aspect de perles blanches. Il s’agit d’une bacté-rie sulfureuse nommée Thiomargarita nabimiensis,capable d’oxyder l’hydrogène sulfuré (H2S) en soufreélémentaire et d’utiliser le nitrate comme accepteurd’électrons. On peut visualiser des vacuoles conte-nant le soufre et les nitrates et permettant aux bacté-ries de survivre à de longues périodes de restrictionsen nitrate et en hydrogène sulfuré [4]. Cette bacté-rie comme d’autres de ce groupe, possède aussi desintrons auto-épissés, habituellement retrouvés uni-quement chez les eucaryotes [5].1. Découverte de Thiomargarita magnificaJean-Marie Volland et al. viennent de publier dansScience la découverte d’une nouvelle bactérie géantequ’ils appellent Thiomargarita magnifica [6]. Il s’agitd’un travail collaboratif entre des équipes françaisesde l’université des Antilles, du Muséum d’Histoirenaturelle, de Sorbonne Université, et des équipesaméricaines de l’université de Californie, Berkeley.Cet organisme singulier avait été trouvé en 2009par le Dr. Olivier Gros, un des co-auteurs, biolo-giste de l’université des Antilles. Dans les forêts demangrove de la Guadeloupe, il avait observé desfilaments blancs de 0,9 cm à 2 cm, attachés auxfeuilles immergées d’une plante aquatique (Rhizo-phora mangle) [7]. En réalité il s’agissait d’une bac-térie sulfureuse de la famille des γ-proteobacteria,comme T. namibiensis.Les auteurs font une description morphologiqueet génomique très détaillée de cette singulière bac-térie. Par diverses techniques d’imagerie, il apparaîtque chaque filament est constitué d’une seule cellulesur presque toute sa longueur, sans septum de divi-sion, avec une constriction partielle de l’extrémité dupôle apical où des bourgeons (cellules-filles) se sé-parent du filament. La bactérie présente une vastevacuole centrale tout au long du filament qui corres-pond à 75% du volume total de la bactérie. Cette va-cuole contient de fortes concentrations de nitrates,ce qui permet une survie prolongée en l’absence denitrates. Le cytoplasme est ainsi restreint à une mincecouche externe de 0,5 à 2 µm en périphérie de la cel-lule. Cette réduction du cytoplasme minimiserait ladépendance à la diffusion chimique des nutrimentspuisque, à la différence des eucaryotes, les bacté-ries n’ont pas de système de transport intracellulaireactif. Dans le cytoplasme, on distingue au micro-scope électronique de nombreuses vésicules clairesd’environ 2 µm de diamètre qui forment des gra-nules réfringents de soufre. De plus, le cytoplasmecontient des organelles membranaires en forme debulles contenant du matériel nucléaire avec des fi-brilles d’ADN comme les noyaux cellulaires des eu-caryotes. Ces membranes contiennent des ATP syn-thases qui produisent de l’ATP, à l’instar des mito-chondries des eucaryotes. Pratiquement aucune bac-térie ni archée n’est connue pour ségréger son maté-riel génétique, à la façon du noyau des eucaryotes quipossède une membrane nucléaire. Les rares excep-tions sont des nucléoïdes entourés de membranesdans une espèce de Atribacteria et certaines espècesde Plancotomycetes qui présentent un compartimentmembranaire contenant de l’ADN [8, 9].Comme toutes les bactéries géantes déjà dé-crites [10], T. magnifica est une bactérie polyploïde.Elle contient en moyenne 37 000 copies du génomepar mm de filaments. Son génome a été séquencé42 Patrick Bercheà partir de cinq cellules individuelles montrant uneidentité nucléotidique supérieure à 99,5%. La tailledu génome est estimée à 11–12 Mb, comparati-vement à la moyenne des génomes bactériens de4,2 Mb. Le génome de T. magnifica contient plus de11 788 gènes (contre 3935 gènes en moyenne chez lesbactéries). Le génome de cette bactérie chimioauto-trophe comprend un grand nombre de gènes dévolusà l’oxydation du soufre et à la fixation du carbone. Lapolyploïdie est un moyen de décroître la pression desélection sur les gènes, permettant des duplicationsde gènes intracellulaires, des réassortiments, desdivergences menant à une diversité génétique intra-cellulaire extrême dans certaines bactéries géantesoxydant le soufre [10].2. Les bactéries géantesQue signifie ce gigantisme ? Les bactéries géantesappartiennent à quelques groupes bactériens hau-tement spécialisés. Elles vivent dans des conditionsextrêmes de pH, de température ou de pression, etprospèrent souvent dans des environnements richesde carbone et de nutriments. Pour la plupart des bac-téries, il est avantageux d’être très petites, car leurmétabolisme dépend de la diffusion des moléculesà travers la membrane cytoplasmique, un processustrès rapide et efficace seulement sur de courtes dis-tances de quelques micromètres ou moins. De plusgrandes distances ralentissent fortement la diffusiondes molécules. Les protozoaires eucaryotes, qui me-surent 10 à 20 µm et peuvent parfois atteindre 3 à4 cm [11], se sont affranchis de ces contraintes enélaborant des transporteurs protéiques et un sys-tème d’organelles pour organiser les fonctions sub-cellulaires. Cela pourrait expliquer la stratégie desbactéries géantes qui tend à augmenter leur surfacepar rapport à leur volume, tout en en restreignantleur cytoplasme. Dans le cas de T. magnifica, on ob-serve en plus une compartimentalisation de l’ADN,comme chez les eucaryotes. De nombreuses ques-tions restent en suspens, notamment sur le métabo-lisme et les fonctions des organelles de ces bacté-ries géantes. Comme le suggèrent les auteurs, ellespourraient être résolues par la mise en culture decette bactérie dont le temps de croissance serait dedeux semaines, similaire à celui d’autres espèces deThiomargarita [4].Les recherches sur la biologie des bactériesgéantes permettent un pas de plus vers la com-préhension de l’évolution de la complexité biolo-gique des cellules vivantes, aboutissant à l’émer-gence des cellules eucaryotes. Les innovations de lavie viennent-elles de l’adversité des milieux hostiles ?Conflits d’intérêtsL’auteur n’a aucun conflit d’intérêts à déclarer.References[1] H. N. Schulz, B. B. Jørgensen, “Big bacteria”, Annu. Rev. Mi-crobiol. 55 (2001), p. 105-137.[2] D. Ionescu, M. 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A new giant bacterium reminiscent of eukaryotes

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