Multi-species analysis of growth and sugar metabolism related to fruit quality : ecophysiological modelling approach

Depuis quelques années, la demande de produits de qualité est devenue importante pour les différents acteurs de la filière « fruits », jusqu’aux consommateurs pour des aspects gustatifs et nutritionnels. Le métabolisme des sucres est une cible évidente pour répondre à ces exigences. En effet, le métabolisme des sucres solubles fournit les précurseurs pour la synthèse des composés nécessaires à la croissance et au développement (composés structuraux), mais également à la synthèse des composés qui confèrent les valeurs gustatives comme les sucres solubles et les acides organiques. C’est pourquoi la compréhension des processus impliqués dans leurs accumulations au cours du développement des fruits est nécessaire. Par conséquent, la compréhension de l’élaboration de la croissance et de la qualité des fruits charnus nécessite une approche holistique. La modélisation écophysiologique offre un outil puissant pour appréhender l’interaction entre processus et un cadre unificateur pour étudier la croissance du fruit et le métabolisme des sucres en lien avec la qualité des fruits. L’objectif de cette thèse a été de mettre l’accent sur les traits impliqués dans la croissance et l’accumulation des métabolites, observés chez différentes espèces de fruits charnus.Dans ce cadre, nous avons sélectionné 10 espèces de fruits charnus (nectarine, pomme, clémentine, concombre, kiwi, fraise, poivron, aubergine, tomate, raisin) et combiné des approches expérimentales et de modélisation pour comprendre les processus majeurs qui pilotent la croissance des fruits et les concentrations en métabolites primaires (en particulier, les sucres solubles et l’amidon). Une première analyse de ces données expérimentales nous a permis de mettre en évidence une grande variabilité des caractéristiques biophysiques (masses fraîches, sèches, conductance cuticulaires, potentiel hydrique du fruit, pression osmotique, …) en relation avec leurs compositions biochimiques (sucres solubles totaux, acides organiques, amidon). Par la suite nous avons pu distinguer, au moyen d’un modèle sucres solubles/amidon développé au cours de cette thèse, les processus impliqués dans la dynamique d’accumulation du sucre. Ceci nous a permis d’obtenir des paramètres métaboliques à partir desquels nous avons pu classer les espèces en 6 groupes. La dynamique des processus impliqués dans l'accumulation du sucre a révélé chez ces espèces différentes stratégies d’accumulation et de régulation des teneurs en sucres solubles au cours de leur développement. Ce modèle a ensuite été couplé au modèle de croissance biophysique du fruit (Fishman and Génard, 1998). Le couplage a été réalisé en intégrant l’effet des sucres solubles sur le potentiel osmotique, permettant de mettre en évidence le lien entre stratégie liée à la dynamique sucres/amidon et les flux d’eau vers le fruit. Ce couplage a également nécessité l’extension du modèle biophysique de croissance en intégrant des connaissances nouvelles, en particulier sur l’évolution de la fonctionnalité des réseaux vasculaires. Le couplage des deux modèles nous a permis de décrire la croissance des fruits et les variations de la concentration des métabolites primaires, notamment les sucres solubles et l’amidon, durant la croissance du fruit. Ce couplage nous a aussi permis d’identifier les points de régulations entre les processus biophysiques et biochimiques. L’estimation des paramètres du modèle a mis en évidence des stratégies de croissance différentes entre les espèces à durée de croissance courtes et longues, stratégies associées à la fois au transport des sucres et aux propriétés hydrauliques.In recent years, demand for quality products, including taste and nutritional aspects, has become important for both fruit stakeholder and consumers. Sugar metabolism is an obvious target to meet these requirements. Indeed, the metabolism of soluble sugars provides the precursors for the synthesis of compounds necessary for growth and development (structural compounds), but also for the synthesis of compounds involved in fruit tasting value such as soluble sugars, organic acids, anthocyanins and aromatic compounds. In addition to these functions, the metabolism of soluble sugars contributes to the regulation of water import, which is essential for fruit growth. Therefore, understanding the development of fleshy fruit quality requires a holistic approach. Ecophysiological modeling offers a powerful tool to understand the interaction between processes and a unifying framework to study fruit growth and sugar metabolism in relation to fruit quality.The aim of this thesis was to investigate similarities and differences in fruit growth and sugar accumulation strategies across 10 contrasting species of fleshy fruits (nectarine, apple, clementine, cucumber, kiwi, strawberry, pepper, eggplant, tomato, and grape). We used a combination of experimental and modelling approaches to understand the major processes that control fruit growth and primary metabolite concentrations (in particular, soluble sugars and starch).A first analysis of experimental data allowed us to highlight a great variability both in the biophysical characteristics (fresh, dry masses, cuticular conductance, hydric potential of the fruit, osmotic pressure,...) and in the biochemical composition (total soluble sugars, organic acids, starch) of fleshy fruits.We then developed a generic sugar model and used it to quantify the effects of major physiological and dilution processes that affect sugar concentration in fruits.Results showed that the ten species of this study can be split up into 6 groups based on their metabolic profiles. Inspection of the dynamics of the processes involved in sugar accumulation revealed the existence of distinct accumulation patterns across species, during fruit development.The sugar model was then coupled to a biophysical model of fruit growth (Fishman and Génard, 1998). The coupling was carried out by integrating the effect of soluble sugars on osmotic pressure, making it possible to highlight the link between sugar/starch dynamics and water flows to the fruit. This coupling also required the extension of the biophysical growth model, in particular in what concerns the evolution of vessel functionThe integrated sugar-growth model allowed us to reproduce differences in fruit growth curves and in the evolution of metabolite concentration, including soluble sugars and starch, during fruit development. The estimation of the model parameters revealed different growth strategies between species with short and long growth durations, strategies associated with both sugar transport and hydraulic properties

Analyse multi-espèces de la croissance et du métabolisme en lien avec la qualité des fruits : approche par modélisation écophysiologique

In recent years, demand for quality products, including taste and nutritional aspects, has become important for both fruit stakeholder and consumers. Sugar metabolism is an obvious target to meet these requirements. Indeed, the metabolism of soluble sugars provides the precursors for the synthesis of compounds necessary for growth and development (structural compounds), but also for the synthesis of compounds involved in fruit tasting value such as soluble sugars, organic acids, anthocyanins and aromatic compounds. In addition to these functions, the metabolism of soluble sugars contributes to the regulation of water import, which is essential for fruit growth. Therefore, understanding the development of fleshy fruit quality requires a holistic approach. Ecophysiological modeling offers a powerful tool to understand the interaction between processes and a unifying framework to study fruit growth and sugar metabolism in relation to fruit quality. The aim of this thesis was to investigate similarities and differences in fruit growth and sugar accumulation strategies across 10 contrasting species of fleshy fruits (nectarine, apple, clementine, cucumber, kiwi, strawberry, pepper, eggplant, tomato, and grape). We used a combination of experimental and modelling approaches to understand the major processes that control fruit growth and primary metabolite concentrations (in particular, soluble sugars and starch). A first analysis of experimental data allowed us to highlight a great variability both in the biophysical characteristics (fresh, dry masses, cuticular conductance, hydric potential of the fruit, osmotic pressure,...) and in the biochemical composition (total soluble sugars, organic acids, starch) of fleshy fruits.We then developed a generic sugar model based and used it to quantify the effects of major physiological and dilution processes that affect sugar concentration in fruits. Results showed that the ten species of this study can be split up into 6 groups based on their metabolic profiles. Inspection of the dynamics of the processes involved in sugar accumulation revealed the existence of distinct accumulation patterns across species, during fruit development. The sugar model was then coupled to a biophysical model of fruit growth (Fishman and Génard, 1998). The coupling was carried out by integrating the effect of soluble sugars on osmotic pressure, making it possible to highlight the link between sugar/starch dynamics and water flows to the fruit. This coupling also required the extension of the biophysical growth model, in particular in what concerns the evolution of vessel function The integrated sugar-growth model allowed us to reproduce differences in fruit growth curves and in the evolution of metabolite concentration, including soluble sugars and starch, during fruit development. . The estimation of the model parameters revealed different growth strategies between species with short and long growth durations, strategies associated with both sugar transport and hydraulic properties.Depuis quelques années, la demande de produits de qualité est devenue importante pour les différents acteurs de la filière « fruits », jusqu’aux consommateurs pour des aspects gustatifs et nutritionnels. Le métabolisme des sucres est une cible évidente pour répondre à ces exigences. En effet, le métabolisme des sucres solubles fournit les précurseurs pour la synthèse des composés nécessaires à la croissance et au développement (composés structuraux), mais également à la synthèse des composés qui confèrent les valeurs gustatives comme les sucres solubles et les acides organiques. C’est pourquoi la compréhension des processus impliqués dans leurs accumulations au cours du développement des fruits est nécessaire. Par conséquent, la compréhension de l’élaboration de la croissance et de la qualité des fruits charnus nécessite une approche holistique. La modélisation écophysiologique offre un outil puissant pour appréhender l’interaction entre processus et un cadre unificateur pour étudier la croissance du fruit et le métabolisme des sucres en lien avec la qualité des fruits. L’objectif de cette thèse a été de mettre l’accent sur les traits impliqués dans la croissance et l’accumulation des métabolites, observés chez différentes espèces de fruits charnus. Dans ce cadre, nous avons sélectionné 10 espèces de fruits charnus (nectarine, pomme, clémentine, concombre, kiwi, fraise, poivron, aubergine, tomate, raisin) et combiné des approches expérimentales et de modélisation pour comprendre les processus majeurs qui pilotent la croissance des fruits et les concentrations en métabolites primaires (en particulier, les sucres solubles et l’amidon). Une première analyse de ces données expérimentales nous a permis de mettre en évidence une grande variabilité des caractéristiques biophysiques (masses fraîches, sèches, conductance cuticulaires, potentiel hydrique du fruit, pression osmotique, …) en relation avec leurs compositions biochimiques (sucres solubles totaux, acides organiques, amidon).Par la suite nous avons pu distinguer, au moyen d’un modèle sucres solubles/amidon développé au cours de cette thèse, les processus impliqués dans la dynamique d’accumulation du sucre. Ceci nous a permis d’obtenir des paramètres métaboliques à partir desquels nous avons pu classer les espèces en 6 groupes. La dynamique des processus impliqués dans l'accumulation du sucre a révélé chez ces espèces différentes stratégies d’accumulation et de régulation des teneurs en sucres solubles au cours de leur développement. Ce modèle a ensuite été couplé au modèle de croissance biophysique du fruit (Fishman and Génard, 1998). Le couplage a été réalisé en intégrant l’effet des sucres solubles sur le potentiel osmotique, permettant de mettre en évidence le lien entre stratégie liée à la dynamique sucres/amidon et les flux d’eau vers le fruit. Ce couplage a également nécessité l’extension du modèle biophysique de croissance en intégrant des connaissances nouvelles, en particulier sur l’évolution de la fonctionnalité des réseaux vasculaires. Le couplage des deux modèles nous a permis de décrire la croissance des fruits et les variations de la concentration des métabolites primaires, notamment les sucres solubles et l’amidon, durant la croissance du fruit. Ce couplage nous a aussi permis d’identifier les points de régulations entre les processus biophysiques et biochimiques. L’estimation des paramètres du modèle a mis en évidence des stratégies de croissance différentes entre les espèces à durée de croissance courtes et longues, stratégies associées à la fois au transport des sucres et aux propriétés hydrauliques

Analyse multi-espèces de la croissance et du métabolisme des sucres en lien avec la qualité des fruits : approche par modélisation écophysiologique

In recent years, demand for quality products, including taste and nutritional aspects, has become important for both fruit stakeholder and consumers. Sugar metabolism is an obvious target to meet these requirements. Indeed, the metabolism of soluble sugars provides the precursors for the synthesis of compounds necessary for growth and development (structural compounds), but also for the synthesis of compounds involved in fruit tasting value such as soluble sugars, organic acids, anthocyanins and aromatic compounds. In addition to these functions, the metabolism of soluble sugars contributes to the regulation of water import, which is essential for fruit growth. Therefore, understanding the development of fleshy fruit quality requires a holistic approach. Ecophysiological modeling offers a powerful tool to understand the interaction between processes and a unifying framework to study fruit growth and sugar metabolism in relation to fruit quality.The aim of this thesis was to investigate similarities and differences in fruit growth and sugar accumulation strategies across 10 contrasting species of fleshy fruits (nectarine, apple, clementine, cucumber, kiwi, strawberry, pepper, eggplant, tomato, and grape). We used a combination of experimental and modelling approaches to understand the major processes that control fruit growth and primary metabolite concentrations (in particular, soluble sugars and starch).A first analysis of experimental data allowed us to highlight a great variability both in the biophysical characteristics (fresh, dry masses, cuticular conductance, hydric potential of the fruit, osmotic pressure,...) and in the biochemical composition (total soluble sugars, organic acids, starch) of fleshy fruits.We then developed a generic sugar model and used it to quantify the effects of major physiological and dilution processes that affect sugar concentration in fruits.Results showed that the ten species of this study can be split up into 6 groups based on their metabolic profiles. Inspection of the dynamics of the processes involved in sugar accumulation revealed the existence of distinct accumulation patterns across species, during fruit development.The sugar model was then coupled to a biophysical model of fruit growth (Fishman and Génard, 1998). The coupling was carried out by integrating the effect of soluble sugars on osmotic pressure, making it possible to highlight the link between sugar/starch dynamics and water flows to the fruit. This coupling also required the extension of the biophysical growth model, in particular in what concerns the evolution of vessel functionThe integrated sugar-growth model allowed us to reproduce differences in fruit growth curves and in the evolution of metabolite concentration, including soluble sugars and starch, during fruit development. The estimation of the model parameters revealed different growth strategies between species with short and long growth durations, strategies associated with both sugar transport and hydraulic properties.Depuis quelques années, la demande de produits de qualité est devenue importante pour les différents acteurs de la filière « fruits », jusqu’aux consommateurs pour des aspects gustatifs et nutritionnels. Le métabolisme des sucres est une cible évidente pour répondre à ces exigences. En effet, le métabolisme des sucres solubles fournit les précurseurs pour la synthèse des composés nécessaires à la croissance et au développement (composés structuraux), mais également à la synthèse des composés qui confèrent les valeurs gustatives comme les sucres solubles et les acides organiques. C’est pourquoi la compréhension des processus impliqués dans leurs accumulations au cours du développement des fruits est nécessaire. Par conséquent, la compréhension de l’élaboration de la croissance et de la qualité des fruits charnus nécessite une approche holistique. La modélisation écophysiologique offre un outil puissant pour appréhender l’interaction entre processus et un cadre unificateur pour étudier la croissance du fruit et le métabolisme des sucres en lien avec la qualité des fruits. L’objectif de cette thèse a été de mettre l’accent sur les traits impliqués dans la croissance et l’accumulation des métabolites, observés chez différentes espèces de fruits charnus.Dans ce cadre, nous avons sélectionné 10 espèces de fruits charnus (nectarine, pomme, clémentine, concombre, kiwi, fraise, poivron, aubergine, tomate, raisin) et combiné des approches expérimentales et de modélisation pour comprendre les processus majeurs qui pilotent la croissance des fruits et les concentrations en métabolites primaires (en particulier, les sucres solubles et l’amidon). Une première analyse de ces données expérimentales nous a permis de mettre en évidence une grande variabilité des caractéristiques biophysiques (masses fraîches, sèches, conductance cuticulaires, potentiel hydrique du fruit, pression osmotique, …) en relation avec leurs compositions biochimiques (sucres solubles totaux, acides organiques, amidon). Par la suite nous avons pu distinguer, au moyen d’un modèle sucres solubles/amidon développé au cours de cette thèse, les processus impliqués dans la dynamique d’accumulation du sucre. Ceci nous a permis d’obtenir des paramètres métaboliques à partir desquels nous avons pu classer les espèces en 6 groupes. La dynamique des processus impliqués dans l'accumulation du sucre a révélé chez ces espèces différentes stratégies d’accumulation et de régulation des teneurs en sucres solubles au cours de leur développement. Ce modèle a ensuite été couplé au modèle de croissance biophysique du fruit (Fishman and Génard, 1998). Le couplage a été réalisé en intégrant l’effet des sucres solubles sur le potentiel osmotique, permettant de mettre en évidence le lien entre stratégie liée à la dynamique sucres/amidon et les flux d’eau vers le fruit. Ce couplage a également nécessité l’extension du modèle biophysique de croissance en intégrant des connaissances nouvelles, en particulier sur l’évolution de la fonctionnalité des réseaux vasculaires. Le couplage des deux modèles nous a permis de décrire la croissance des fruits et les variations de la concentration des métabolites primaires, notamment les sucres solubles et l’amidon, durant la croissance du fruit. Ce couplage nous a aussi permis d’identifier les points de régulations entre les processus biophysiques et biochimiques. L’estimation des paramètres du modèle a mis en évidence des stratégies de croissance différentes entre les espèces à durée de croissance courtes et longues, stratégies associées à la fois au transport des sucres et aux propriétés hydrauliques

Intra-specific variability in deep water extraction between trees growing on a Mediterranean karst

International audiencePlant transpiration is a major component of water fluxes in the critical zone, which needs to be better characterized to improve our ability to understand and model the hydrological cycle. In water-limited ecosystems such as those encountered on karst environments, climate-induced changes in transpiration are expected to be strongly influenced by the ability of the vegetation cover to resist or adapt to drought. However, because of the high heterogeneity of karst environments, the amount of water available for trees can change within a stand, which may lead to significant differences in drought vulnerability resistance between trees of the same species. So far it is not known if soil and subsoil environment influence the magnitude of deep water extraction, at the intra-specific scale. Here, we investigate the variability in deep water extraction for six individual Quercus ilex trees growing on a karst substrate in a Mediterranean forest. We combined three approaches: (i) electrical resistivity tomography to determine the variability of soil/subsoil characteristics, (ii) isotope tracing to determine the origin of water transpired by plants, and (iii) predawn and midday leaf water potential (Ψ) to assess the trees’ water stress and transpiration regulation. Along the summer season, deep water extraction increased with drought intensity. Deep water use varies between individuals and according to drought intensity. At moderate water stress levels, we found no significant relationship between the origin of xylem water and soil/subsoil characteristics or individual stress level. However, at the peak of the drought (average predawn Ψ < −2 MPa), individuals that had the least total available water in soil/subsoil (0–2 m) relied more on deep water and were also subject to less water stress. These results suggest that trees with less favorable soil/subsoil conditions (i.e. low water retention capacity) in the near surface (0–2 m) adapt their root systems to exploit deep water reserves more intensively so as to enhance their drought tolerance, while trees with more favorable surface conditions exhibit greater water stress and may be more vulnerable to extreme droughts because of a lower root development in deeper horizons

Multiscale Fruit Modeling: integrating biophysical fruit growth with biochemical metabolisms in 10 fruits

International audienc

Ann Bot

Sugar concentration is a key determinant of fruit quality. Soluble sugars and starch concentrations in fruits vary greatly from one species to another. The aim of this study was to investigate similarities and differences in sugar accumulation strategies across ten contrasting fruit species using a modelling approach. We developed a coarse-grained model of primary metabolism based on the description of the main metabolic and hydraulic processes (synthesis of compounds other than sugar and starch, synthesis and hydrolysis of starch, and water dilution) involved in the accumulation of soluble sugars during fruit development. Statistical analyses based on metabolic rates separated the species into six groups according to the rate of synthesis of compounds other than sugar and starch. Herbaceous species (cucumber, tomato, eggplant, pepper and strawberry) were characterized by a higher synthesis rate than woody species (apple, nectarine, clementine, grape and kiwifruit). Inspection of the dynamics of the processes involved in sugar accumulation revealed that net sugar importation, metabolism and dilution processes were remarkably synchronous in most herbaceous plants, whereas in kiwifruit, apple and nectarine, processes related to starch metabolism were temporally separated from other processes. Strawberry, clementine and grape showed a distinct dynamic compared with all other species. Overall, these results provide fresh insights into species-specific regulatory strategies and into the role of starch metabolism in the accumulation of soluble sugars in fleshy fruits. In particular, inter-specific differences in development period shape the co-ordination of metabolic processes and affect priorities for carbon allocation across species. The six metabolic groups identified by our analysis do not show a clear separation into climacteric and non-climacteric species, possibly suggesting that the metabolic processes related to sugar concentration are not greatly affected by ethylene-associated events

Tree xylem water isotope analysis by Isotope Ratio Mass Spectrometry and laser spectrometry: A dataset to explore tree response to drought

International audienceWater isotopes from plant xylem and surrounding environment are increasingly used in eco-hydrological studies. Carrière et al. [1] analyzed a dataset of water isotopes in (i) the xylem of three different tree species, (ii) the surrounding soil and drainage water and (iii) the underlying karst groundwater, to understand tree water uptake during drought in two different Mediterranean forests on karst setting. The xylem and soil water were extracted by cryogenic distillation. The full dataset was obtained with Isotope Ratio Mass Spectrometry (IRMS) and Isotope Ratio Infrared Spectrometer (IRIS), and included 219 measurements of δ2H and δ18O. Prompted by unexpected isotopic data characterized by a very negative deuterium excess, a subsample of 46 xylem samples and 9 soil water samples were double checked with both analytical techniques. IRMS and IRIS analyses yielded similar data. Therefore, the results reveal that laser spectrometry allows an accurate estimation of xylem and soil water isotopes. The dataset highlights a strong 2H depletion in xylem water for all species. Deuterium does not seem adequate to interpret ecological processes in this dataset given the strong fractionation

Exploring the role of plant hydraulics in canopy fuel moisture content: insights from an experimental drought study on Pinus halepensis Mill. and Quercus ilex L.

International audienceKey Message: Understanding the impact of extreme drought on the canopy fuel moisture content (CFMC) is crucial to anticipate the effects of climate change on wildfires. Our study demonstrates that foliage mortality, caused by leaf embolism, can substantially diminish CFMC during drought on Pinus halepensis Mill. and Quercus ilex L. It emphasizes the importance of considering plant hydraulics to improve wildfire predictions. Context: Canopy fuel moisture content (CFMC), which represents the water-to-dry mass ratio in leaves and fine twigs within the canopy, is a major factor of fire danger across ecosystems worldwide. CFMC results from the fuel moisture content of living foliage (live fuel moisture content, LFMC) and dead foliage (dead fuel moisture content, DFMC) weighted by the proportion of foliage mortality in the canopy (α Dead). Understanding how LFMC, α Dead, and ultimately CFMC are affected during extreme drought is essential for effective wildfire planning. Aims: We aimed to understand how plant hydraulics affect CFMC for different levels of soil water deficit, examining its influence on both LFMC and α Dead. Methods: We conducted a drought experiment on seedlings of two Mediterranean species: Aleppo pine (Pinus halepensis Mill.) and Holm oak ( Quercus ilex L.). Throughout the drought experiment and after rewatering, we monitored CFMC, LFMC, and α Dead along with other ecophysiological variables. Results: LFMC exhibited a significant decrease during drought, and as leaf water potentials reached low levels, α Dead increased in both species, thereby reducing CFMC . Distinct water use strategies resulted in species-specific variations in dehydration dynamics. Conclusion: Our findings demonstrate that as drought conditions intensify, foliage mortality might become a critical physiological factor driving the decline in CFMC

Biomass composition explains fruit relative growth rate and discriminates climacteric from non-climacteric species

To understand the mechanisms that link metabolism to phenotypes, which would help to target breeding strategies, eight fleshy fruit species were compared during development and ripening. Three herbaceous (eggplant, pepper, cucumber), three tree (apple, peach, clementine) and two vine (kiwifruit, grape) species were selected for their diversity. Fruit fresh weight and biomass composition including the major soluble and insoluble components were determined throughout fruit development and ripening. Best fitting models of fruit weight were used to estimate relative growth rate (RGR), which was significantly correlated with several biomass components, especially protein content (R=84) stearate (R=0.72), palmitate (R=0.72) and lignocerate (R=0.68). Moreover, the strong link between biomass composition and RGR was further evidenced by generalised linear models that predicted RGR with R-values exceeding 0.9. Fruit comparison also showed that climacteric fruit (apple, peach, kiwifruit) contained more non-cellulosic cell-wall-glucose and -fucose and starch than non-climacteric fruit. The rate of starch net accumulation was also higher in climacteric fruit. These results suggest that the way biomass is constructed has a major influence on performance, especially growth rate.Centre français de phénomique végétaleDéveloppement d'une infrastructure française distribuée pour la métabolomique dédiée à l'innovationModélisation intégrative du fruit pour un système de sélection unifi