Variabilidade genética, demografia, história populacional e comportamento em populações de Sapajus libidinosus

Macacos-prego da espécie Sapajus libidinosus são amplamente conhecidos pelo uso regular de ferramentas nos biomas brasileiros do Cerrado e da Caatinga. Os principais relatos de uso de ferramentas por S. libidinosus provêm do Parque Nacional Serra da Capivara (SCNP), Piauí, Brasil. Dados arqueológicos mostram que eles utilizam ferramentas para acessar recursos alimentícios há ~3.000 anos, o que denota continuidade no tempo, indicando a existência de uma cultura autóctone adaptativa estável. Além disso, S. libidinosus que vivem em cativeiro e em ambientes semilivres, como os do Parque Ecológico do Tietê (TEP), também são conhecidos por usarem ferramentas. Neste trabalho, sequenciamos o gene mitocondrial CYTB de S. libidinosus (N = 40) e de outras espécies para identificar a relação filogenética de S. libidinosus com outros macacos da parvordem Platyrrhini (macacos do Novo Mundo, ou NWMs, do inglês New World Monkeys). Além disso, identificamos a variabilidade genética desta espécie em relação à região codificadora de genes do sistema oxitocinérgico, modulador particularmente de comportamentos complexos e fisiológicos relacionados a reprodução. Nós relatamos pela primeira vez a variante de OXT para outras 20 espécies de NWMs, buscando avançar o conhecimento sobre a extensão da variabilidade desse importante sistema em primatas. A análise do CYTB revelou que os indivíduos de S. libidinosus do SCNP e TEP aparecem na árvore filogenética na posição esperada em relação a outros primatas, mais próximos de Sapajus flavius. Para a população de S. libidinosus do SCNP, as análises Median Joining Network e Bayesian Skyline Plot, e os testes D de Tajima e Fs de Fu indicam uma relativamente recente expansão demográfica (<10.000 anos atrás); enquanto para a população do TEP foi observado um leve declínio no tamanho efetivo da população, com nenhuma indicação de reversão em épocas mais recentes condizentes com a criação do Parque, de acordo com a análise de Bayesian Skyline Plot. Dados do CYTB no TEP não indicaram híbridos com outras espécies do gênero Sapajus, porém, devido à natureza da herança mitocondrial, esse fenômeno não pode ser descartado quando há cruzamentos assimétricos. Devido ao fato de que o desenvolvimento da cultura no SCNP coincide com o intervalo de tempo em que o clima semiárido na Caatinga se estabeleceu (6.000-2.000 mil anos), bem como com a expansão populacional, mediado pelas fêmeas, sugerimos que esses eventos possam estar relacionados, embora a exata razão do gatilho seletivo, que levou a 9 inovação e ao estabelecimento da cultura, ainda seja controversa. A espécie S. libidinosus apresenta a variante funcional Pro8OXT, que está associada ao cuidado parental masculino direto, bem como a monogamia social nos NWMs. Os machos de S. libidinosus não cuidam diretamente da prole, mas são reconhecidamente tolerantes com os infantes que se aproximam, o que favorece o aprendizado social e a transmissão cultural do uso de ferramentas ao longo das gerações. Quanto aos receptores, merece destaque que na posição 62 de AVPR1b (importante mediador no controle da agressividade, ansiedade e estresse) há variabilidade interespecífica e intraespecífica, indicando polimorfismo populacional pelo menos na população de S. libidinosus do SCNP. Sapajus libidinosus apresenta também uma deleção dos aminoácidos 245 a 248, característica do clado Platyrrhini, mas somente estudos adicionais poderão indicar se as variações encontr Sapajus libidinosus apresenta também uma deleção dos aminoácidos 245 a 248, característica do clado Platyrrhini, mas somente estudos adicionais poderão indicar se as variações encontradas no receptor AVPR1b são funcionais e adaptativas. Nossos dados, embora preliminares, fornecem o primeiro relato da variabilidade genética e história demográfica das populações de S. libidinosus do Parque Nacional Serra da Capivara e do Parque Ecológico do Tietê, revelando aspectos até então desconhecidos dessa espécie, fascinante também por sua cultura.Capuchin monkeys of the species Sapajus libidinosus are widely known for their regular use of tools in the Brazilian Cerrado and Caatinga biomes. The main reports of tool use by S. libidinosus come from the Serra da Capivara National Park (SCNP), Piauí, Brazil. Archaeological data show that they have used tools to access food resources for ~ 3,000 years, which denotes continuity in time, indicating the existence of a stable native and adaptive culture. Besides, S. libidinosus that live in captivity and semi-free environments, such as the Tietê Ecological Park (TEP), are also known for exhibiting the use of tools. In this work, we sequenced the mitochondrial gene CYTB from S. libidinosus (N = 40) and from other species to identify the phylogenetic relationship of them with other monkeys of the Platyrrhini parvordem (or New World monkeys, NWMs). Also, we identified the genetic variability of this species about the coding region of the oxytocinergic system genes, which modulates particularly complex and physiological behaviors related to reproduction. We reported for the first time the OXT variant present in another 20 species of NWMs, seeking to advance knowledge about the extent of variability of this critical system in primates. The analysis of CYTB revealed that the individuals S. libidinosus from SCNP and TEP appear in the phylogenetic tree in the expected position concerning other primates, closer to Sapajus flavius. For the SCNP, S. libidinosus population, the Median Joining Network and Bayesian Skyline Plot analyzes, and the Tajima and Fs de Fu tests, indicate a relatively recent demographic expansion (<10,000 years ago). For the TEP, a small decline in the female effective population size was observed, with no indication of a reversal in this tendency in the most recent times consistent with the creation of the Park, according to the analysis of the Bayesian Skyline Plot. CYTB data in the TEP did not indicate hybrids with other species of the genus Sapajus; however, due to the nature of the mitochondrial inheritance, this phenomenon cannot be ruled out when there are asymmetric intercrosses. Because the development of culture in the SCNP coincides with the time interval in which the semi-arid climate in the Caatinga was established (6,000-2,000 years ago), as well as the population expansion, mediated by females, we suggest that these events can be related. However, the exact reason for the selective trigger, which led to innovation and the establishment of culture, is still controversial. The species S. libidinosus presents the functional variant Pro8OXT, which is 11 associated with direct male parental care, as well as social monogamy in NWMs. Males of S. libidinosus do not directly care for their offspring but are known to be tolerant of approaching infants, which favors social learning and the cultural transmission of the use of tools over the generations. As for the receptors, it is worth mentioning that at position 62 of the AVPR1b (important mediator in the control of aggression, anxiety, and stress), there is inter-specific and intra-specific variability, indicating polymorphism at least in the population of S. libidinosus from SCNP. Sapajus libidinosus also has a deletion of amino acids 245 to 248, characteristic of the Platyrrhini clade. Still, only additional studies will be able to indicate whether these variations in the AVPR1b receptor are functional and adaptive. Our data, although preliminary, provide the first account of the genetic variability and demographic history of the populations of S. libidinosus in the Serra da Capivara National Park and the Tietê Ecological Park, revealing aspects previously unknown of this species, also fascinating for its culture

Insights into the evolutionary history of the most skilled tool-handling platyrrhini monkey: Sapajus libidinosus from the Serra da Capivara National Park

Abstract Sapajus libidinosus members of the Pedra Furada group, living in the Serra da Capivara National Park, use stone tools in a wider variety of behaviors than any other living animal, except humans. To rescue the evolutionary history of the Caatinga S. libidinosus and identify factors that may have contributed to the emergence and maintenance of their tool-use culture, we conducted fieldwork seasons to obtain biological samples of these capuchin monkeys. UsingCYTBsequences, we show a discrete but constant population growth from the beginning of the Holocene to the present, overlapping the emergence of the Caatinga biome. Our habitat suitability reconstruction reports the presence of plants whose hard fruits, seeds, or roots are processed by capuchins using tools. TheS. libidinosusindividuals in the Caatingawere capable of dynamically developing and maintaining their autochthonous culture thanks to: a) cognitive capacity to generate and execute innovation under selective pressure; b) tolerance favoring learning and cultural inheritance; c) an unknown genetic repertoire that underpins the adaptive traits; d) a high degree of terrestriality; e) presence and abundance of natural resources, which makes some places “hot spots” for innovation, and cultural diversification within a relatively short time