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    The influence of pain on reward processing

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    Avoiding pain and seeking reward are motivational states crucial for survival. When activated simultaneously, they are likely to interact (Becker et al., 2012; Navratilova and Porreca 2014). Chronic pain, for example, has been associated with anhedonia, the inability to feel pleasure (Marbach and Lund 1981; Marbach et al., 1983). However, these studies did not control for depression, a common co-morbidity of chronic pain. Thus it remains unknown how pain per se changes reward processing in humans. Addressing this question, evidence from a rodent study suggests an increased motivation to obtain food reward in acutely injured rats (Low and Fitzgerald 2012). No data in humans exist, however, to confirm this interaction of pain and reward. Therefore, the first aim of this thesis was to investigate the influence of acute pain in healthy people on motivational and hedonic aspects of reward processing. Using a monetary reward task we showed that acute pain increased the motivation to obtain reward while hedonic ('liking') ratings were unaffected by pain. The increase in motivation was correlated to perceived pain unpleasantness. Therefore, we concluded that people with acute pain try to compensate for the unpleasant state their pain provokes by obtaining higher wins. This mechanism implies an adaptive, active coping mechanism in a situation where pain itself cannot be avoided.After I had investigated the influence of acute pain on positive rewards, I was next interested in the effect of pain on the avoidance of negative states (i.e. pain). Using a pain-avoidance task we could show that a painful stimulus which participants had unsuccessfully tried to avoid, led (i) to decreased expectations to be able to avoid the next painful stimulus, and (ii) to decreased pain avoidance behavior. We conclude that characteristics of helplessness (Abramson et al., 1978) can be induced within our experimental setting.Further, we sought to characterize the neural underpinnings of the pain-induced reduction in the motivation to avoid pain. Using functional magnetic resonance imaging (fMRI), we engaged healthy participants in a similar pain avoidance task. We replicated our previous finding: an unsuccessful avoidance attempt reduced the motivation to avoid pain. The pain-induced reduction in motivation was predicted by a decrease in periaqueductal grey (PAG) activation, highlighting a key role of the PAG and its network in human pain avoidance behavior. Based on the concept of learned helplessness we hypothesized that the observed influence of pain on pain avoidance should be amplified in patients with a history of unavoidable pain. Therefore, we performed the same fMRI experiment in a group of migraineurs. We found that migraineurs were, indeed, more affected by previous pain in their avoidance behavior. Similar to healthy controls, the decrease in pain avoidance following pain was explained by a pain-induced reduction in PAG activation; these changes of the PAG correlated positively with self-reported helplessness in migraineurs. These studies improve our understanding of the interplay between pain and reward; they highlight the role of reward processing in coping with pain and suggest PAG as a central structure underlying these coping mechanisms. In this context, a vicious circle will be proposed demonstrating how helplessness relates to altered PAG activity and, ultimately, worsens clinical measures in migraineurs. Interrupting this circle may provide promising avenues to reduce suffering and promote well-being in pain patients.√Čviter la douleur et rechercher les r√©compenses sont des √©tats √©motionnels essentiels √† la survie. Quand ils sont activ√©s simultan√©ment, ils sont susceptibles d'interagir. La douleur chronique, par exemple, a √©t√© associ√©e dans certaines √©tudes √† l'anh√©donie. Cependant, ces √©tudes ne mesuraient pas la d√©pression, une comorbidit√© courante de la douleur chronique. On ne sait donc pas comment la douleur proprement dite modifie le traitement de la r√©compense chez l'√™tre humain. Tentant de r√©pondre √† cette question, des donn√©es probantes provenant d'une √©tude r√©alis√©e √† l'aide de rongeurs sugg√®rent une motivation accrue d'obtenir une r√©compense alimentaire chez les rats gravement bless√©s. Aucune donn√©e n'existe chez les humains, cependant, pour confirmer cette interaction. √Ä l'aide d'une t√Ęche r√©compens√©e financi√®rement, nous avons montr√© que la douleur aigue accroissait la motivation √† obtenir une r√©compense, alors que les taux h√©doniques (le fait d'appr√©cier quelque chose) n'√©taient pas influenc√©s par la douleur. L'accroissement de la motivation a √©t√© associ√© au caract√®re d√©sagr√©able per√ßu de la douleur. Par cons√©quent, nous avons conclu que les personnes souffrant de douleur aigue tentaient de compenser pour l'√©tat d√©sagr√©able que provoquait leur douleur en obtenant des gains plus √©lev√©s. Ce m√©canisme sous-entend un m√©canisme compensatoire actif et adaptatif dans une situation o√Ļ la douleur elle-m√™me ne peut √™tre √©vit√©e. Apr√®s que j'aie √©tudi√© l'influence de la douleur aigue sur les r√©compenses positives, je me suis ensuite pench√©e sur l'effet de la douleur sur l'√©vitement d'√©tats n√©gatifs (c.-√†-d. la douleur). √Ä l'aide d'une t√Ęche visant √† √©viter la douleur, nous pouvions montrer qu'un stimulus douloureux que les participants avaient essay√©, sans succ√®s, d'√©viter a men√© (i) √† une diminution des attentes quant aux capacit√©s d'√©viter le prochain stimulus douloureux et (ii) √† une diminution du comportement de l'√©vitement de la douleur. De plus, nous avons cherch√© √† caract√©riser les fondements neuraux de la r√©duction induite par la douleur de la motivation √† √©viter cette douleur. √Ä l'aide de l'IRMf, nous avons fait participer des sujets sains √† une t√Ęche semblable d'√©vitement de la douleur. Une tentative non r√©ussie d'√©viter la douleur a r√©duit la motivation √† √©viter la douleur. La r√©duction induite par la douleur de cette motivation √©tait pr√©dite par une diminution de l'activation de la substance grise p√©riaqueducale (SGP), mettant en √©vidence un r√īle cl√© de la SGP et de son r√©seau dans le comportement de l'√©vitement de la douleur chez l'√™tre humain. En nous fondant sur le concept d'impuissance acquise, nous avons √©mis l'hypoth√®se que l'influence observ√©e de la douleur sur l'√©vitement de la douleur devrait √™tre amplifi√©e chez les patients ayant des ant√©c√©dents de douleur in√©vitable. Par cons√©quent, nous avons effectu√©e la m√™me exp√©rience d'IRMf aupr√®s d'un groupe de personnes souffrant de migraines. Nous avons d√©couvert que le comportement d'√©vitement de ces personnes √©tait, effectivement, davantage influenc√© par la douleur pr√©c√©dente. La diminution de l'√©vitement de la douleur √† la suite de celle-ci s'expliquait par une r√©duction induite par la douleur de l'activation de la SGP; ces modifications de la SGP √©taient positivement associ√©es √† l'impuissance autod√©clar√©e chez les migraineurs. Ces √©tudes am√©liorent notre compr√©hension du lien entre douleur et r√©compense; elles mettent en relief le r√īle du traitement de la r√©compense pour faire face √† la douleur et laissent entendre que la SGP est une structure centrale sous-jacente √† ces m√©canismes de compensation. Dans ce contexte, un cercle vicieux d√©montrant comment l'impuissance est associ√©e √† l'activit√© modifi√©e de la SGP sera propos√© et, ultimement, comment cette impuissance nuit aux mesures cliniques chez les migraineurs. L'interruption de ce cercle peut fournir des avenues prometteuses pour r√©duire la souffrance et promouvoir le bien-√™tre chez les patients atteints de douleurs

    Interaction of pain and emotion

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